EUNK - Revista Científica de Abejas y Apicultores
Editorial EUNK
www.eunk.org
ISSN en línea: 2953-3740
Volumen 1 (2022), Número 1
https://doi.org/10.52559/eunk.v1i1.23
ARTÍCULO ORIGINAL
Impacto de la polinización entomófila en la producción de semilla de
trébol rojo, Trifolium pratense L. (Fabaceae) en Bahía Blanca,
Argentina
Soledad C. Villamil1, Luciano A. Marinozzi1,2, Facundo Ess3
1 Laboratorio de Estudios Apícolas (LabEA), Departamento de Agronomía Universidad Nacional del Sur – CIC.
2 Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET).
3 Departamento de Agronomía, Universidad Nacional del Sur.
E-mail de contacto: S. Villamil, soledad.villamil@uns.edu.ar
Recibido: 22 febrero 2022; aceptado: 1 junio 2022; publicado: 30 junio 2022
Resumen
En 2017, se dividieron plantas de trébol rojo (genotipo TRG), Trifolium pratense L. (Fabaceae), en tres tratamientos de polinización
entomófila (Bombus pauloensis, Apis mellifera, polinización libre) y un testigo sin polinización entomófila. Se utilizaron 16 parcelas
y jaulas que contenían 40 individuos de B. pauloensis o núcleos de cuatro cuadros de A. mellifera; la jaula de exclusión no tenía
insectos. Se colocaron trampas de agua en las parcelas de polinización libre. Una vez cosechado, se determinó número y peso de
semillas por planta. La longitud de proboscis medida para Apis (5,02 mm) fue menor (p<0,0001) que la de Bombus (7,60 mm) que,
además, supera la corola del trébol rojo (7,00 mm). Las trampas mostraron la casi ausencia de polinizadores naturales en el ambiente.
Bombus pauloensis logró alto rendimiento de trébol rojo (113 mg semilla/planta); pero, el logrado con Apis (57 mg semilla/planta) no
es despreciable.
Palabras clave: Apis mellifera, Bombus pauloensis, polinización de cultivos, trébol rojo, Trifolium pratense.
Impact of insect pollination on seed production of red clover, Trifolium pratense L.
Abstract
In 2017, red clover, Trifolium pratense L., plants (genotipo TRG) were divided into three insect pollination treatments (Bombus
pauloensis, Apis mellifera, open pollination) and a control without insect pollination. Sixteen plots were used and cages with 40 B.
pauloensis individuals or 4-frame A. mellifera nucs; the exclusion cage contained no insects. Water traps were deployed in open
pollination plots. Once harvested, number and weight of seeds per plant were determined. Probosces measured for Apis (5,02 mm) was
shorter (p<0,0001) than Bombus (7,60 mm) which also surpassed red clover corolla length (7,00 mm). Traps showed the almost
complete absence of pollinators in the environment. Bombus pauloensis achieved high yields of red clover (113 mg seeds/plant); but
yields achieved by Apis (57 mg seeds/plant) should not be disregarded.
Key words: Apis mellifera, Bombus pauloensis, crop pollination, red clover, Trifolium pratense.
INTRODUCCIÓN
El trébol rojo, Trifolium pratense L. (Fabales:
Fabaceae), es una planta perenne nativa de Eurasia y
África que posee, como muchas otras especies de la
misma familia, buena calidad de forraje por su elevado
contenido de proteínas y digestibilidad, además de la
capacidad de fijar nitrógeno atmosférico. En la región
pampeana, en general su producción disminuye mucho
luego del segundo año, lo que lo hace apto para
rotaciones cortas. En siembras consociadas con
gramíneas u otras fabáceas, también produce altos
S. Villamil et al.
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volúmenes de forraje en el primer ciclo de crecimiento,
característica que justifica su inclusión en mezclas
forrajeras de rotación corta. Varios factores pueden
afectar la persistencia potencial de la especie, como
enfermedades, desórdenes fisiológicos, plagas, manejo
de la defoliación y ciclo de la planta (Barletta et al.,
2013; INIA, 2017).
La presencia de insectos polinizadores resulta
indispensable para la producción de semilla de trébol
rojo debido a la autoesterilidad de este cultivo (Darwin,
1871). Los principales órdenes de insectos polinizadores
son Diptera, Coleoptera, Hymenoptera y Lepidoptera
(Kevan, 2008). Según Carámbula (1981), la búsqueda
de polinizadores eficientes para el trébol rojo ha dado
lugar a numerosos trabajos donde se destaca la
importancia relativa de cada uno. Sin embargo, además
de Apis mellifera y de los abejorros del género Bombus,
son pocos los insectos capaces de polinizar este cultivo
(Arretz & Macfarlane, 1986; Free, 1993; Nates-Parra,
2005; Rao & Stephen, 2009; Salvarrey et al., 2017), ya
que muchos no tienen la proboscis lo suficientemente
larga como para acceder a los nectarios ubicados en el
fondo del tubo floral. Si bien se discute la habilidad de
la abeja melífera (A. mellifera) para polinizar el trébol
rojo, se han demostrado incrementos en el rendimiento
de semillas cuando se colocan colmenas de éstas en el
cultivo (Forster & Hadfield, 1958; Palmer-Jones et al.,
1966; Free, 1993). Para la producción de semillas en un
forraje, se busca lograr una polinización rápida que evite
que la floración se extienda en el tiempo y así promover
mayor uniformidad al momento de la cosecha. Además,
se disminuye el riesgo de exposición de la semilla a
plagas, enfermedades, condiciones climáticas
desfavorables, productos agroquímicos y se ahorra en
agua (Kluser et al., 2010).
Todavía no existe en la generalidad de los
productores una conciencia sobre el riesgo que conlleva
la merma y escasez de polinizadores, ni se cuenta con
información científica regional sobre las poblaciones de
especies silvestres (Kremen, 2005; Hederström et al.,
2021; Jing et al., 2021a,b). Reclamar el reconocimiento
de la apicultura como servicio de polinización y
preservar a otros polinizadores requiere un soporte
técnico que demuestre su importancia económico-
productiva y ambiental, además de fundamentar
técnicas de manejo y políticas públicas. Los objetivos
del trabajo fueron determinar si existen diferencias entre
la producción de semillas de T. pratense (genotipo TRG)
utilizando cuatro diferentes escenarios de polinización e
identificar en cuál de ellos se logra el mayor rendimiento
de semilla. Los cuatro tratamientos fueron polinización
con Bombus pauloensis (PB), polinización con Apis
mellifera (PA), polinización libre por polinizadores
silvestres (PL) y polinización restringida sin insectos
polinizadores (PR). Se esperaba que, al igual que
muchos otros cultivares de trébol rojo, la producción de
semilla por autofecundación de este genotipo fuera muy
baja comparada con la obtenida por fecundación
entomófila. También se esperaba que la producción de
semillas lograda mediante polinización por B.
pauloensis (=B. atratus; véase Moure & Melo, 2012),
fuera la más alta. Además, se quería determinar si era
posible que Bombus bellicosus Smith, la única especie
silvestre de este género en la zona, utilizaría al trébol
rojo como recurso.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se trabajó con T. pratense, genotipo TRG, de la
empresa Gentos SA (Pergamino, Buenos Aires,
Argentina). Se sembraron plantineras en invernáculo en
dicha ciudad, el 7 de marzo de 2017, utilizando inóculo
específico. El 20 de septiembre de 2017, se
transportaron al predio del Departamento de
Agronomía, Universidad Nacional del Sur, Bahía
Blanca. Seis días después, se trasplantaron
individualmente a macetas de 5 litros y se continuó el
desarrollo de las plantas a campo con riego manual. Se
aplicó fertilizante granulado “Triple 15” (15% N; 15 %
P2O5; 15% K2O) los días 9 de noviembre de 2017 y 6 de
diciembre de 2017. El 26 de diciembre, el material en
flor se dispuso en parcelas de 19 plantas cada una.
Aunque no se registró la flora circundante, se
observaron ejemplares en flor de Diplotaxis tenuifolia,
Raphanus sativus, Scabiosa atropurpurea como
espontáneas y Lavandula angustifolia, Solanum
lycopersicon y Cucurbita máxima variedad zapallito de
una huerta aledaña.
En este experimento se aplicaron cuatro tratamientos
de polinización con cuatro réplicas cada uno (= 16
parcelas), con distribución aleatoria en un área de 6 m x
12 m en dos hileras de ocho jaulas. Los tratamientos se
llevaron a cabo en jaulas de exclusión de 2 m x 1 m x
1,5 m con estructura de polipropileno y malla antiáfido,
excepto en el caso de Polinización Libre (sin jaula) ya
que permite las visitas de todos los polinizadores
presentes en el ambiente. Para el tratamiento con A.
mellifera, se colocó dentro de la jaula la menor unidad
funcional utilizable: un núcleo de abejas compuesto por
un cuadro de cría operculada, dos cuadros de cría abierta
y uno con reservas de miel y polen. Los cuadros de cría
estaban cubiertos por abejas adultas, además de una
reina en producción. En el caso de B. pauloensis, se
utilizó una colonia comercial de Biobest S.A. (Burzaco,
Impacto de la polinización entomófila en la producción de semilla de trébol rojo, Trifolium pratense L. (Fabaceae)
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Buenos Aires, Argentina) de unos 40 individuos por
jaula. En el tratamiento testigo (Polinización
Restringida) se aseguró la ausencia de polinización
entomófila utilizando una jaula para la exclusión de todo
tipo de polinizadores.
Los tratamientos de polinización se aplicaron desde
la colocación de las jaulas el 28 de diciembre de 2017
hasta el retiro de los polinizadores comerciales
utilizados el 23 de enero de 2018 (período que abarcó la
floración del cultivo). A partir de esta última fecha hasta
la cosecha, se continuó regando y desmalezando. En las
parcelas de PA y PB, se abrieron las mallas antiáfidos
cuando finalizó la floración. Las jaulas de PA y PB se
retiraron el 1 de febrero de 2018, usándolas hasta esa
fecha para mantener un sombreado similar a las parcelas
de PR, las que conservaron las mallas antiáfidos
cerradas hasta el momento de la cosecha.
Durante el período de ensayo, se colocaron trampas
de agua en las cuatro parcelas de Polinización Libre, a
fin de capturar los insectos visitantes. Estas trampas se
colocaron en seis fechas: 11, 12, 14, 19, 20 y 21 de enero
y consistieron en vasos de plástico blancos (Marinozzi
et al., 2018; Boyer et al., 2020) de 180 ml con 100 ml
de agua y unas gotas de detergente sin perfume para
romper la tensión superficial y evitar que los insectos
escapen. Los vasos se colocaron de a dos por parcela, a
la altura de las flores. Las trampas se revisaron 24 h
después de colocadas y los insectos atrapados fueron
llevados al laboratorio y conservados en freezer hasta el
momento de su identificación y recuento. Para los
ejemplares dudosos o desconocidos se utilizaron claves
entomológicas (Michener et al., 1994; Michener, 2007;
Roig-Juñent et al., 2014), además de consultar con
especialistas del Museo
Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino
Rivadavia”.
Para determinar el largo de la proboscis, se midió el
largo de varias de sus piezas como el prementón, los
palpos labiales derecho e izquierdo y la glosa (Medler,
1962) de 16 ejemplares de B. pauloensis de los nidos
comerciales y de 16 ejemplares de A. mellifera. No se
midieron ejemplares silvestres de B. pauloensis porque
no los hay en la zona donde se realizó el ensayo. La
proboscis de cada individuo se estiró sobre papel y se
midió con el calibre digital.
Se utilizó el software Infostat (Di Rienzo et al.,
2018) para realizar los análisis estadísticos realizados.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
De las 19 plantas originales por parcela, se utilizaron
12 a fin de balancear los análisis estadísticos por pérdida
de plantas. Los análisis de varianza realizados mostraron
que el tratamiento con B. pauloensis mostró los mayores
valores respecto al número y peso de semillas por planta,
diferenciándose significativamente de los demás. El
tratamiento con A. mellifera obtuvo menores valores de
número y peso de semillas por planta que el tratamiento
con B. pauloensis y se diferenció estadísticamente del
mismo. Los tratamientos de Polinización Libre y
Polinización Restringida no se diferenciaron
estadísticamente entre sí (Tab. 1).
Dada la escasa cantidad de plantas que produjeron
semillas, no se pudo realizar un análisis estadístico sobre
el peso por semilla de los tratamientos de Polinización
Libre y Restringida (Fig. 1). El peso por semilla de los
tratamientos B. pauloensis y A. mellifera fue el mismo
(1,8 mg); por lo tanto, el factor que marcó la diferencia
de rendimiento fue el número de semillas obtenidas
(Tab. 2).
Teniendo en cuenta varios de los componentes de
rendimiento medidos (como peso y número de semilla)
se puede inferir que el rendimiento de las parcelas
polinizadas por B. pauloensis fue significativamente
mejor (p<0,05) que el de A. mellifera, lo que coincide
con los resultados obtenidos previamente
(Vanommeslaeghe et al., 2018; Hederström et al., 2021;
Jing et al., 2021a,b). Abejas solitarias, abejas melíferas
Tabla 1. Medias del número y peso de semillas por planta de trébol rojo, Trifolium pratense, utilizando diferentes tratamientos de
polinización.
Tratamiento de polinización
Número de semillas/planta
Peso de semillas/planta (mg)
Restringido
4.7 a
9.4 a
Libre
4.9 a
9.4 a
Apis
30.6 b
56.6 b
Bombus
63.8 c
113.3 c
*Medias de una misma columna con una misma letra no son significativamente diferentes (p < 0.05) LSD Fisher.
S. Villamil et al.
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y abejorros se reconocen como potenciales
polinizadores del trébol rojo (Arretz & Macfarlane,
1986; Rao & Stephen, 2009; Salvarrey et al., 2017),
resultando las especies de abejorros del género Bombus
las más importantes para esta función en la mayoría de
los trabajos de investigación. Las parcelas de PL no
resultaron en una buena producción de semilla, por lo
que se desprende que Bahía Blanca no tuvo una fauna
entomológica suficiente o adecuada para este propósito.
Esto no es sorprendente ya que la única especie de
Bombus presente en la zona es B. bellicosus
(Abrahamovich et al., 2007) y, en todo el ensayo, sólo
se observó un ejemplar pecoreando el cultivo.
El abejorro utilizado en este ensayo, B. pauloensis,
pertenece a una de las especies del género con proboscis
mayor a 7 mm, longitud considerada suficiente para
alcanzar el néctar de trébol rojo (Holm, 1966). En todos
los casos, las piezas bucales medidas pertenecientes a B.
pauloensis fueron más largas y se diferenciaron
significativamente (p<0.0001) de las de A. mellifera
utilizando un análisis de varianza y comparación de
medias por LSD Fisher. Específicamente, sumando los
valores de prementón y glosa se obtuvo 7,6 ± 1,4 mm
para los abejorros y 5,0 ± 0,3 mm para las abejas. La
longitud de proboscis de los insectos evaluados coincide
con los antiguos estudios de Darwin (1871) quien
demostró que el género Bombus era el más adecuado
para la polinización de trébol rojo por su longitud de
proboscis. Arbulo et al. (2011) obtuvieron valores de 8,4
± 0,65 mm en sus mediciones de proboscis de
ejemplares silvestres de B. pauloensis en Uruguay. Esta
diferencia de longitud de proboscis entre los abejorros
comerciales y una población natural podría deberse a
presión de selección en el proceso de domesticación
(Mortensen et al., 2019).
Trampas para polinizadores
Durante las fechas de floración del cultivo se
observaron pocos insectos volando a distintas horas del
día tanto en el cultivo como en la flora circundante. Las
capturas de polinizadores por trampas de agua colocadas
en las parcelas de Polinización Libre resultaron escasas.
En total, se capturaron 75 insectos.
El 94,7% de los insectos capturados pertenecían a
uno de los tres órdenes más importantes entre los
polinizadores: Diptera, Coleoptera o Hymenoptera
(Tab. 3). Sin embargo, los valores resultaron bajos en
todos los muestreos realizados, lo que refuerza la
importancia de la polinización entomófila ya que las
parcelas de Polinización Libre tuvieron un rendimiento
de semilla muy bajo.
Tabla 2. Peso por semilla (mg) obtenido en distintos tratamientos de polinización de trébol rojo, Trifolium pratense.
Tratamiento de polinización
Peso/semilla (mg)
Restringido
2.1
Libre
1.9
Apis
1.8
Bombus
1.8
0
10
20
30
40
50
60
70
80
Apis Bombus Restringido Libre
% plantas
CON semilla SIN semilla
Impacto de la polinización entomófila en la producción de semilla de trébol rojo, Trifolium pratense L. (Fabaceae)
15 Enero - junio 2022 • Volumen 1 • Número 1
CONCLUSIONES
Uno de los objetivos del estudio fue la determinación
de diferencias en la producción de semillas de trébol rojo
utilizando diferentes escenarios de polinización. El
ensayo permitió identificar que B. pauloensis es, entre
los polinizadores testeados, el más eficiente para T.
pratense (genotipo GTR). La posibilidad de utilizar A.
mellifera para la polinización de trébol rojo no debe ser
inmediatamente descartada por el productor ya que,
aunque no es tan eficiente para el cultivo como B.
pauloensis, aumenta significativamente el rendimiento.
Además, al ser una especie muy difundida en el medio
agrícola, facilita enormemente la logística del servicio
de polinización. Las parcelas de PR o PL prácticamente
no produjeron semilla; es decir que la autofecundación
fue mucho menor que la lograda por polinización
entomófila. Esto también indica que la entomofauna
silvestre de Bahía Blanca no es la adecuada para la
producción de semilla de trébol rojo.
FINANCIAMIENTO
Este trabajo fue financiado por la empresa Gentos S.
A., por el PGI 24/A218 otorgado por la Universidad
Nacional del Sur y por una beca de grado EVC CIN para
F. Ess.
DECLARACIÓN DE CONFLICTO DE
INTERESES
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a la Dra. Rosa Jáuregui por proponer
la realización del ensayo y a Gentos S.A. por los fondos
y el material vegetal; a la Comisión de Investigaciones
Científicas (CIC) por los subsidios de funcionamiento
de centros asociados y al Departamento de Agronomía,
Universidad Nacional del Sur por los Proyectos de
Grupos de Investigación. Estamos muy agradecidos a
los tres revisores anónimos cuyas críticas fueron muy
superadoras para la mejora de este trabajo. Finalmente,
agradecemos a los integrantes del Laboratorio de
Estudios Apícolas (LabEA) por colaborar cuando fue
necesario y por brindar un excelente ambiente de
trabajo.
REFERENCIAS
Abrahamovich A, Díaz N, Lucia M. Identificación de las “abejas
sociales” del género Bombus (Hymenoptera, Apidae)
presentes en la Argentina: clave pictórica, diagnosis,
distribución geográfica y asociaciones florales. Revista de la
Facultad de Agronomía, La Plata, 2007,106(2):165-176.
Arbulo N, Santos E, Salvarrey S, Invernizzi C. Proboscis length
and resource utilization in two Uruguayan bumblebees:
Bombus pauloensis Franklin and Bombus atratus Smith
(Hymenoptera: Apidae). Neotropical Entomology.
2011;40(1):72-77.
Arretz PV, Macfarlane RP. The introduction of Bombus ruderatus
to Chile for red clover pollination. Bee World. 1986;67(1):15-
22.
Barletta P, Camarasa J, Carta H, De Andrés A, Méndez D,
O'Gorman JM, Ojuez C, Pérez G, Scheneiter O, Varea I.
Abundancia de trébol rojo y trébol blanco en pasturas del
centro y norte de la provincia de Buenos Aires. RIA. Revista
de investigaciones agropecuarias. 2013;39(1):95-104.
Boyer KJ, Fragoso FP, Dieterich Mabin ME, Brunet J. Netting and
pan traps fail to identify the pollinator guild of an agricultural
crop. Sci Rep. 2020;10: 13819.
Carámbula MC. Producción de semillas de plantas forrajeras (No.
633.2/. 3). Editorial Agropecuaria Hemisferio Sur, Argentina,
1981, p. 520.
Darwin C. On the origin of species. D. Appleton and Company,
549 & 551 Broadway, New York. Fifth Edition, with
Additions and Corrections. 1871, p. 470.
Díaz BM, Maza N, Castresana JE, Martínez MA. Los sírfidos
como agentes de control biológico y polinización en
horticultura. Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria.
2020; 12.
Tabla 3. Capturas en trampas de agua en trébol rojo, Trifolium pratense: D: Diptera, C: Coleoptera, H: Hymenoptera, DCH: Diptera
+ Coleoptera + Hymenoptera.
Órdenes
D±DS
C±DS
H±DS
Otros±DS
Total±DS
Total DCH±DS
Total*
28
2
41
4
75
71
Media
1,6±0,9
1,0± 0,0
1,6±0,8
1,0±0,0
2,4±1,2
2,3±1,2
n trampas
17
2
26
4
36
31
% del Total
37,3
2,7
54,7
5,3
100,0
94,7
% de DCH
39,4
2,8
57,7
100,0
S. Villamil et al.
Enero - junio 2022 • Volumen 1 • Número 1 16
Di Rienzo JA, Casanoves F, Balzarini MG, Gonzalez L, Tablada
M, Robledo CW. InfoStat 2018. Córdoba, Argentina: Centro
de Transferencia InfoStat, FCA, Universidad Nacional de
Córdoba. 2018.
Forster IW, Hadfield WV. Effectiveness of honey bees and
bumblebees in the pollination of Montgomery red clover.
New Zealand journal of agricultural research. 1958;1(5):607-
619.
Free JB. Insect pollination of crops (No. Ed. 2). Academic press.
1993, p. 684.
Hederström V, Rundlöf M, Birgersson G, Larsson MC, Balkenius
A, Lankinen Å. Do plant ploidy and pollinator tongue length
interact to cause low seed yield in red clover? Ecosphere.
2021;12(3), e03416.
Holm SN. The utilization and management of bumble bees for red
clover and alfalfa seed production. Annual Review of
Entomology. 1966;11(1):155-182.
INIA. 2017.
http://www.inia.org.uy/productos/cvforrajeras/tipos_trojo.pd
f
Jing S, Kryger P, Boelt B. Different pollination approaches to
compare the seed set of diploid and tetraploid red clover
Trifolium pratense L. Nordic Journal of Botany. 2021a;
39(6):1-9.
Jing S, Kryger P, Boelt B. Review of seed yield components and
pollination conditions in red clover (Trifolium pratense L.)
seed production. Euphytica. 2021b;217(4):1-12.
Kevan PG. Pollination and Flower Visitation. En Capinera JL,
editor. Encyclopedia of Entomology. Springer, Dordrecht,
2008, p. 2960-70. https://doi.org/10.1007/978-1-4020-6359-
6_3027
Kluser S, Neumann, Chauzat MP, Pettis JS, Peduzzi P, Witt R,
Fernández N, Theuri M. Global honey bee colony disorders
and other threats to insect pollinators. 2010. Disponible en:
http://archive-ouverte.unige.ch/unige:32251
Kremen C. Managing ecosystem services: what do we need to
know about their ecology? Ecol Lett. 2005;8:468-479.
Marinozzi LA, Villamil SC, Gallez LM, Iriarte LB, Carrasco N.
Diversidad de polinizadores de Brassica napus L. en el sur de
la provincia de Buenos Aires, Argentina. En: Gallez LM y
Pellegrini CN, coordinadoras. Sistemas extensivos del sur de
la región Pampeana. 1a ed. Bahía Blanca, Argentina, EdiUNS,
2018, 99-106.
Medler JT. Morphometric Studies on Bumble Bees. Annals of the
Entomological Society of America. 1962;55(2):212–218.
https://doi.org/10.1093/aesa/55.2.212
Michener CD. The Bees of the World. 2nd Edition. The Johns
Hopkins University Press. Baltimore, Maryland, 2007, p. 953.
Michener CD, McGinley RJ, Danforth BN. The Bee Genera of
North and Central America (Hymenoptera: Apoidea).
Smithsonian Institution Press, Washington and London, 1994,
p. 209.
Mortensen NA, Bruckner S, Williams GR, Ellis JD. Comparative
morphology of adult honey bees, Apis mellifera, reared in
vitro or by their parental colony, Journal of Apicultural
Research. 2019;58(4):580-586.
Moure JS, Melo GAR. Bombini Latreille, 1802. In Moure JS S.,
Urban, D. & Melo, G. A. R. (Orgs). Catalogue of Bees
(Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical Region - online
version. 2012. Available at
http://www.moure.cria.org.br/catalogue. Accessed
Mar/15/2022
Nates-Parra G. Abejas silvestres y polinización. Manejo integrado
de plagas y agroecología. 2005;75:7-20.
Palmer-Jones T, Forster IW, Clinch PG. Observations on the
pollination of Montgomery red clover (Trifolium pratense L.).
New Zealand Journal of Agricultural Research.
1966;9(3):738-747.
Rao S, Stephen WP. Bumble bee pollinators in red clover seed
production. Crop Science. 2009;49(6):2207-2214.
Roig-Juñent, S., Claps, L. E., & Morrone, J. J. (2014).
Biodiversidad de artrópodos argentinos: Vol. 4. INSUE-UNT
Ediciones. Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Miguel
Lillo. Universidad Nacional de Tucumán.
Salvarrey S, Arbulo N, Rossi C, Santos E, Salvarrey L &
Invernizzi C. Utilización de abejorros nativos (Bombus
atratus Franklin y Bombus bellicosus Smith) para mejorar la
producción de semillas del trébol rojo (Trifolium pratense).
Agrociencia Uruguay. 2017;21(1):95-104.
Vanommeslaeghe A, Meeus I, Cnops G, Vleugels T, Merchiers
M, Duquenne B, Roldán‑Ruiz I & Smagghe G. Influence of
pollinator abundance and flower visitation on seed yield in red
clover. Arthropod-Plant Interactions. 2018;12(3):339-349.
Derechos de Autor (c) 2022 Soledad Villamil, Luciano A. Marinozzi, Facundo Ess
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