EUNK - Revista Científica de Abejas y Apicultores
Editorial EUNK
www.eunk.org
ISSN en línea: 2953-3740
Volumen 1 (2022), Número 2
https://doi.org/10.52559/eunk.v1i2.30
ARTÍCULO ESPECIALIZADO
12 Julio - Diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología,
ecología y control en la región
Giselle Fuentes 1,2, Azucena Iglesias1, 2, Giulia Mitton1, 2, Facundo Ramos1, 3, Constanza Brasesco1, 2 y Matías Maggi1, 2
1 Instituto de Investigaciones en Producción Sanidad y Ambiente (IIPROSAM), Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universid ad Nacional de
Mar del Plata, Centro Científico Tecnológico Mar del Plata, CONICET. Centro de Asociación Simple CIC PBA, Mar del Plata, Argentina.
2 Centro de Investigación en Abejas Sociales, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata,
Argentina.
3 Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica (ANPCyT), Mar del Plata, Argentina.
E-mail de contacto: gisellefuentes07@gmail.com
Recibido: 14 noviembre 2022; aceptado: 29 diciembre 2022; publicado: 31 diciembre 2022
Resumen
El ectoparásito de Apis mellifera, Varroa destructor, es uno de los principales problemas para la apicultura mundial. La siguiente
revisión indaga en investigaciones relacionadas con la parasitosis, con principal énfasis en los estudios llevados a cabo en
Latinoamérica. Desde los primeros registros de la parasitosis y hasta la actualidad, se presenta una recopilación de la biología,
ecología, virus asociados a Varroa, mecanismos de control con acaricidas de síntesis y resistencia a los mismos, así como la
interacción del ácaro con abejas de linajes africanos. Finalmente, se integra y discute la relación de los conocimientos en el área con
la actividad apícola y los mecanismos actuales de control natural.
Palabras clave: Varroa destructor, Apis mellifera, abejas africanizadas, acaricidas.
Varroa destructor in Latin America: an introduction to biology, ecology and control in the
region
Abstract
Varroa destructor is the ectoparasite of Apis mellifera that causes one of the main problems for beekeeping worldwide. The following
review summarizes research related to parasitism, mainly those developed in Latin America. Since the first records of parasitosis to
the present, a compilation of the biology, ecology, viruses associated with Varroa, control mechanisms with synthetic acaricides and
resistance to them is presented, as well as the interaction of the mite with bees of African lineage. Finally, the relationship of
knowledge in the area with beekeeping activity and current natural control mechanisms is integrated and discussed.
Keywords: Varroa destructor, Apis mellifera, africanized bees, acaricides.
INTRODUCCIÓN
Originalmente llamado Varroa jacobsoni, y
actualmente conocido como Varroa destructor
(Anderson & Trueman, 2000), este ectoparásito de Apis
mellifera ha sido involucrado en el declive poblacional
observado en las colonias de abejas manejadas por el
hombre en los últimos años (Le Conte et al., 2010). Esta
consideración en cuanto a sus consecuencias para la
apicultura, son el resultado, inicialmente, del éxito en
la dispersión a nivel mundial de este parásito.
Varroa destructor fue reportado por primera vez en
1949 en el sureste de Asia. Allí ocurrió un salto desde
su hospedador natural Apis cerana hacia la abeja
Giselle Fuentes et al.
13 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
europea A. mellifera. Se cree que este evento ocurrió
debido al transporte de colonias de A. mellifera al este
de Rusia o al lejano Oriente en la primera mitad del
siglo XX (Oldroyd, 1999), permitiendo la propagación
del parásito y la infestación del nuevo hospedador.
Posteriormente, la eventual dispersión a nivel mundial
no demoró en ocurrir registrándose al ácaro en
Pakistán, Japón, China, Bulgaria, Paraguay, Alemania
y Estados Unidos entre los años 1952 y 1987
(Rosenkranz et al., 2010). Los reportes del ácaro en
diferentes regiones del mundo se siguen registrando
hasta la actualidad: Canadá (1989), Gran Bretaña
“Reino Unido” (1992), Nueva Zelanda (2000), Irlanda
(2001), Hawaii (2007), Madagascar (2010), Mauritius
(2014), La Reunión “Océano Indico” (2017), y Fiji
(2018). Así, a lo largo de siete décadas, el patrón global
de migración de V. destructor deja en evidencia el papel
del comercio mundial de abejas manejadas por el
hombre en la propagación del ácaro, como también la
falla en las medidas preventivas de leyes
internacionales (o el cumplimiento efectivo de éstas,
cuando existen), entre otras variables (Sammataro et
al., 2000). Hoy podemos hablar de escasos sitios libres
del ácaro, como las Islas Chatham de Nueva Zelanda;
la isla y la región continental aislada del extremo norte
de Terranova y Labrador en Canadá, la Isla de Man en
el Reino Unido, y algunas otras regiones aisladas. De
éstos, la isla de Man y Australia, lograron eliminar
exitosamente los eventos de propagación detectados en
su territorio (Peck, 2021). Recientemente, Australia se
vio alertada por la presencia de Varroa en colmenares
testigo dispuestos estratégicamente para detectar de
forma temprana la llegada de enfermedades de las
abejas que suelen acceder a través de enjambres que se
aposentan en barcos. Este hecho ocurrido en el puerto
de Newcastle, norte de Sídney, se intenta controlar
actualmente decretando zonas de exclusión y
eliminando las colmenas afectadas
(https://apiculturaymiel.com).
V. destructor EN LATINOAMÉRICA
Latinoamérica, luego del primer registro en
Paraguay (Rosenkranz et al., 2010), Varroa se registró
en Argentina en 1976 (Montiel & Piola, 1976) y luego
en 1978 en Uruguay (Invernizzi et al., 2011). Tres años
más tarde ocurrió la introducción del ácaro desde
Paraguay a Brasil (De Jong et al., 1982) y, recién luego
de la década de 1990, se registró en Chile y Venezuela
(Principal et al., 1991; Casanova & Perruolo, 1992). En
varias regiones originalmente libres de la enfermedad,
la vigilancia rigurosa y sensible a las invasiones del
ácaro fueron insuficientes o nulas, por lo que se estima
que sus primeros reportes podrían ser de algunos años
posteriores a la llegada del ácaro a la región (Peck,
2021).
En América del Sur, la presencia de Varroa se
relaciona directamente con la pérdida de colonias,
siendo Argentina, Chile y Uruguay los países más
afectados (Maggi et al., 2013; 2016; Antúnez et al.,
2015). En estos países, las mayores pérdidas se
presentan en climas fríos y templados, y en híbridos de
abejas de razas europeas. Los análisis de prevalencia de
Varroa en Chile, Uruguay y Argentina indicaron un
porcentaje de más del 70% en 2013 (Maggi et al.,
2016). Al mismo tiempo, en Santa Fe, Argentina, se
comenzaban a considerar factores atenuantes como la
mala nutrición, las condiciones climáticas y las reinas
viejas (Giacobino et al., 2014). A fines de la década de
1990, se detectaron pérdidas invernales asociadas al
ácaro en diferentes regiones de América Latina
(Eguaras & Ruffinengo, 2006; Invernizzi et al., 2011;
Maggi et al., 2013), lo que provocó un cambio en la
forma de tratar la enfermedad, ya que previamente las
infestaciones se controlaban utilizando principalmente
acaricidas sintéticos, con una sola cura al año, o incluso
sin tratamiento con acaricidas (Eguaras & Ruffinengo,
2006; Invernizzi et al., 2011). Si bien en varios países
se fueron implementando y desarrollando planes de
acción a medida que se producía la propagación de
Varroa, la mayoría de las colonias colapsaron luego de
la infestación, por lo que los apicultores se vieron
obligados a desarrollar pautas de manejo que se fueron
regulando y actualizando conforme se iba aprendiendo
más sobre este parásito (Peck, 2021).
En la actualidad, el nuevo paradigma del control de
V. destructor no se basa en eliminar por completo a los
ácaros, sino en reducir su impacto sin dañar a las abejas
melíferas. Esto se logra a través de diferentes
estrategias desarrolladas en un manejo integrado de
plagas (MIP) orientado al ácaro y que busque un
enfoque holístico centrado en la comprensión completa
de la biología de V. destructor y la estrecha relación con
su hospedador (Vilarem et al., 2021). A este escenario,
debemos sumarle también el conocimiento del
ambiente donde se está manejando la interacción
“ácaro/abeja”. A modo de ejemplo, será diferente un
MIP para V. destructor en un ambiente de escasa
floración que en otro con elevada floración, donde la
colonia estará sujeta a un menor estrés nutricional. Por
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
14 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
último, se debe tener presente que la apicultura depende
de la presencia de diversos recursos nutricionales para
la abeja melífera a escala de paisaje (de Groot et al.,
2021) y, si tenemos en cuenta que la apicultura y la
polinización tienen un valor económico de miles de
millones de dólares en todo el mundo (Gallai et al.,
2009), es importante considerar la interacción con otras
actividades económicas como la agricultura y el uso del
suelo. En Argentina, por ejemplo, la intensificación de
la agricultura industrial basada en la liberación de soja
transgénica en 1996, ha impactado negativamente en el
rendimiento y la producción de miel. Desde entonces,
la expansión del área cultivada con soja se ha ido
correlacionando con la disminución del rendimiento
promedio de miel. Como consecuencia, los valores de
su producción actualmente son menores a la mitad del
máximo alcanzado al comienzo de este período (de
Groot et al., 2021). Considerando a Argentina el país
con mayor número de colmenas del hemisferio sur,
posicionada como primer exportador y tercer productor
(Blengino, 2014) que destina el 95% de su producción
a la exportación abasteciendo principalmente a Estados
Unidos, Alemania y Japón (SENASA, 2019), la
actividad apícola puede ser vulnerada no sólo por las
patologías, climas y mal manejo de plagas sino también
por los cambios en las actividades agroeconómicas del
país.
CICLO DE VIDA
Muchos años de investigación han permitido
conocer al detalle la sincronicidad del ciclo de vida de
Varroa con el ciclo de las abejas y las particularidades
del ácaro que lo hacen reproductivamente tan exitoso.
El ciclo de vida de V. destructor se divide en dos
etapas (Figura 1). La etapa conocida tradicionalmente
como forética, actualmente llamada de dispersión
(Villarem et al., 2021), es la fase donde los ácaros se
encuentran sobre el cuerpo de las abejas adultas,
desplazándose y alimentándose de sus cuerpos grasos
(Kuenen & Calderone, 1997; Ramsey et al., 2019).
Estructuralmente, las hembras adultas de V. destructor
presentan el cuerpo aplanado dorso-ventralmente, lo
que les permite esconderse entre los tergos de las
abejas. Presentan sus piezas bucales modificadas para
penetrar la cutícula de la abeja y alimentarse. Durante
la etapa de dispersión, permanecen sobre las abejas
adultas durante un período variable de tiempo, desde
unos pocos días hasta varias semanas (Kuenen &
Calderone, 1997), tiempo suficiente para que se
produzca la activación del ovario y maduración de los
espermatóforos (Traynor et al., 2020). El fin de este
periodo depende de la temporada y la disponibilidad de
cría en las colonias. La segunda etapa, llamada fase
reproductiva, comienza cuando el ácaro hembra ingresa
a una celda de cría de obrera o de zángano cuando faltan
entre 15 y 20 horas para que dicha celda sea operculada
por las obreras (Boot et al., 1993). Una vez en el
interior de la celda, se esconden de las abejas nodrizas
sumergiéndose en el alimento líquido restante de la
cría, dejando los peritremas modificados sobresalir
como un tubo de la superficie del fluido para respirar
(Donzé & Guerin, 1997). La hembra invasora perfora
el cuerpo de la pupa de abeja con sus quelíceros, y este
Figura 1. Ciclo simplificado de Varroa destructor. Etapa forética y
reproductiva, junto al desarrollo de Apis mellifera. Modificado de Nazzi &
Le Conte (2016).
Giselle Fuentes et al.
15 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
orificio permanece abierto debido a los anticoagulantes
de la saliva del parásito y la supresión de los procesos
de curación (Becchimanzi et al., 2020; Traynor et al.,
2020). El orificio sin cicatrizar dejará disponible el
acceso al alimento para sus futuras crías. Luego de
algunas horas, comienza la ovogénesis (Rosenkranz &
Garrido, 2004) y la hembra que ingresó grávida a la
celda, pone el primer huevo 60 horas luego de que la
celda haya sido operculada. La primera cría en nacer es
siempre macho (haploide) y las posteriores, hembras
(diploides). Estas crías de Varroa pasan por varios
estadios: huevos-larvas, protoninfa ambulatoria,
protoninfa inmóvil, deutoninfa ambulatoria, deutoninfa
inmóvil y adulto (Martin, 1994). Una vez alcanzada la
etapa adulta, se producen múltiples eventos de
apareamiento entre hermano y hermanas, en caso de
infestación única (Donzé et al., 1996), o entre
individuos no emparentados, cuando una misma celda
ha sido infestada inicialmente por más de una hembra
madre (Beaurepaire et al., 2017). Una vez que la abeja
emerge de la celda, con ella también lo hacen los ácaros
hembra nacidos en su interior y la o las madres
fundadoras, mientras el macho que había nacido
primero, muere (Kraus, 1994). Así, la siguiente
generación de ácaros emerge y comienza una nueva
etapa de dispersión o reproducción.
En Sudamérica, los estudios sobre parámetros
reproductivos de V. destructor son fragmentados. En
Argentina, se estudió la variación en los niveles de
reproducción según las estaciones del año,
observándose mayor reproducción del parásito en
primavera y gran proporción de hembras no
reproductivas en el otoño previo (Marcangeli et al.,
1992). Además, se ha comprobado que la distribución
dentro de la colmena no es uniforme, encontrándose
zonas con alta concentración de parásitos y zonas libres
de ellos (Eguaras et al., 1994; Marcangeli, 1994). En
Costa Rica, un estudio exhaustivo permitió determinar
los tiempos de alimentación de los ácaros según el
estadio de las larvas de abejas, hasta incluso las
preferencias por las zonas de defecación de los ácaros
coincidente con la zona anal de las larvas (Calderón et
al., 2009). Considerando la amplia diversidad de climas
y ambientes en Latinoamérica, es importante poder
ampliar y actualizar estas investigaciones en otros
puntos de la región para tener un mejor panorama sobre
las poblaciones de ácaros infestando colonias de abejas.
FACTORES QUE INFLUYEN EN EL ÉXITO
DE LA INFESTACIÓN
Si bien en una colonia la disponibilidad de larvas a
parasitar es un factor importante en el crecimiento
poblacional de Varroa, no es el único factor influyente
(Garrido et al., 2003). La cría de zánganos, en
comparación con la cría de obreras, es preferida e
infestada por un mayor número de ácaros (Boot et al.,
1993). Esto se debe, entre otras cosas, a la forma de la
celda de zánganos; la cual es más grande y profunda
que la de las obreras. Además, son operculadas tiempo
después que las de obreras, aumentando la posibilidad
de que un ácaro se acerque e ingrese a estas celdas de
mayor superficie (Goetz & Koeninger, 1993; Boot et
al., 1995). En Argentina, un estudio mostró una
correlación positiva entre el ancho de la celda y la tasa
de invasión de Varroa tanto para celdas de zánganos
como de obreras; además, se encontró que los ácaros
madre infértiles eran más frecuentes en las celdas más
pequeñas (Maggi et al., 2009). En Costa Rica, se
demostró que un alto porcentaje de ácaros que no se
reprodujeron en celdas de obreras, lo hicieron
exitosamente luego de ser transferidos a celdas con cría
de zánganos, demostrando lo esencial que es este tipo
de cría para el desarrollo y crecimiento de V. destructor
en colonias de abejas africanizadas (Calderón-Fallas,
2019). Por otro lado, la decisión de invadir o no una
celda, está influenciada por sustancias químicas
volátiles que los ácaros perciben de la larva contenida
de la celda (Boot et al., 1994; Rickli et al., 1994). Estos
compuestos volátiles podrían estar relacionados con la
preferencia de Varroa hacía las celdas de panales viejos
por sobre los panales de cría recién construidos
(Piccirillo & De Jong, 2004). El éxito reproductivo de
Varroa está influenciado, además, por el tiempo de
desarrollo de la cría, el comportamiento higiénico, el
comportamiento de acicalamiento, la capacidad
reproductiva y el genotipo de los ácaros (De Guzmán et
al., 2007).
ENFERMEDADES ASOCIADAS A Varroa
destructor
A nivel poblacional, en colonias altamente
infestadas por Varroa, es evidente la reducción de
abejas adultas, el reemplazo de reinas, la presencia de
abejas arrastrándose frente a las colmenas (Hung et al.,
1995), y una marcada reducción en el peso de las abejas
infestadas recién emergidas (De Jong et al., 1982;
Beetsma et al., 1989). Además, puede verse reducida la
capacidad reproductiva de la colonia ya que
disminuyen significativamente las chances de
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
16 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
apareamiento de los zánganos que fueron parasitados
por Varroa durante su desarrollo en comparación con
las de los zánganos de colonias no infestadas (Villa et
al., 2009). Varroa destructor inocula una amplia
variedad de microorganismos mientras se alimenta de
las abejas a las cuales parasita (Gisder & Genersch,
2021). Considerable evidencia demuestra que las
colonias infestadas por el ácaro eventualmente
colapsan como resultado de infecciones secundarias, y
de éstas, los virus activados y transmitidos por el ácaro
son los más importantes (Ball, 1996). Además, V.
destructor puede inducir la inmunosupresión de su
hospedador, lo cual potenciaría las infecciones de los
virus (Yang & Cox-Foster, 2007). Por lo tanto, en
colonias con altas tasas de infestación por Varroa, estos
virus se vuelven infectivos y prevalecen en forma
latente (Ball, 1989).
Aunque las barreras físicas y químicas
generalmente evitan que los patógenos ingresen al
cuerpo de la abeja, los patógenos ocasionalmente
atraviesan estas defensas y comienzan a multiplicarse.
Cada vez que estas barreras físicas y químicas se
rompen, las abejas melíferas pueden protegerse
activamente de la infección empleando una respuesta
inmunitaria innata que representa una segunda línea de
defensa y ocurre inmediatamente después de la
infección (Evans et al., 2006; Chen & Siede, 2007). En
este sentido, los virus agravan la situación de la colonia
de abejas con presencia de Varroa, y cuanto mayor sea
la infestación, mayores serán las cargas virales a las que
la colonia debe enfrentarse (Carreck et al., 2010). El
virus de las alas deformes (DWV), por ejemplo, causa
deformidades en las alas de las abejas al impedir su
incremento de volumen normal durante las últimas
etapas del desarrollo en la celda. El virus de las celdas
reales negras (BQCV) afecta a las reinas en desarrollo,
cuyas paredes de la celda y pupas oscurecen, y mueren
posteriormente. Los virus de la parálisis, como el virus
de la parálisis lenta de las abejas (SBPV), el virus de la
parálisis crónica de las abejas (CBPV) y el virus de la
parálisis aguda de las abejas (ABPV), causan diversos
grados de parálisis o letargo en las abejas muy
infectadas, lo que conduce a su muerte prematura. El
virus de la cría ensacada (SBV) afecta a las larvas de A.
mellifera, mientras que el virus Kashmir de la abeja
(KBV) debilita la capacidad de las abejas para hacer
frente a otros microbios patógenos (Anderson, 1995).
Además, V. destructor crea las condiciones ideales
dentro de una colonia para el desarrollo del hongo
patógeno Ascosphaera apis, agente causal de la cría
yesificada (Puerta et al., 1990).
La detección de estos virus es muy importante para
el control del estado sanitario de los apiarios. En
Argentina, a la fecha, se han detectado 10 virus que
afectan a las abejas, de los cuales DWV; SBV; ABPV
y CBPV entre otros, son transmitidos por ácaros (Salina
et al., 2021). Recientemente se detectaron variantes las
variantes A y B del virus de las alas deformes en las
mismas muestras de abejas adultas de colonias de
Argentina (Brasesco et al., 2020). En Colombia, un
estudio reciente reveló la prevalencia de solo cuatro
virus asociados a Varroa (DWV 19,88 %, BQCV 17,39
%, SBV 23,4 % y ABPV 10,56 %) (Tibatá et al., 2021).
En Uruguay están presentes los virus DWV, CBPV,
SBV y BQCV de amplia distribución en el mundo
(Antúnez et al., 2005; 2006). En Brasil se han
identificado los virus DWV, ABPV, BQCV, IAPV,
SBV y VDV-1 (Chagas et al., 2019). Recientemente en
Ecuador, se encontraron infecciones simples y
coinfecciones con ABPV y SBV, y se detectaron los
virus BQCV y DWV por primera vez (Bravi et al.,
2020).
FORMAS DE TRANSMISIÓN DE LOS VIRUS
Las amplias interacciones sociales entre individuos,
el estrecho contacto físico, y la estructura genética
homogénea, hacen que las colonias de abejas sean
especialmente vulnerables a la infección y transmisión
de virus (Chen et al., 2006; Chen & Siede, 2007). La
forma en que estos patógenos se transmiten
naturalmente están bien estudiadas; puede ocurrir de
forma vertical, de la reina a su descendencia o cuando
una colonia enjambra, y, tanto las abejas que
permanecen como las que se marchan, se encuentran
altamente infestadas por ácaros. La forma de
transmisión horizontal, específicamente a través de un
vector como Varroa, se puede dar por robo de miel
entre colmenas no relacionadas y/o por deriva de abejas
infestadas que logran ingresar al nido de otra colonia.
En el primer caso, la trasmisión de los virus asociados
puede darse tanto si el foco de Varroa se encuentra en
la colonia pillada o pilladora. Por ejemplo, cuando una
colonia está altamente infestada por ácaros, las cargas
virales aumentan debido a que Varroa se establece
como vector biológico y mecánico de ciertos virus; el
debilitamiento de la colmena crea el escenario ideal
para que abejas de colonias vecinas ingresen a robar
miel y se infesten (Peck, 2021). Algunas hipótesis de
Giselle Fuentes et al.
17 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
transmisión no probadas concluyentemente incluyen
transmisión sexual entre zánganos y reinas durante el
apareamiento (Mortensen & Ellis, 2018) y la
transmisión indirecta por flores en el campo (Pettis et
al., 2003). En línea con esto, se ha detectado la
presencia del DWV en muestras de polen de plantas
nativas de EEUU, y se lo ha descrito como un virus
asociado al polen de diversas plantas con la
potencialidad de ser transmitido a colonias susceptibles
vía polen infectado (Fetters et al., 2022). Por otro lado,
algunas prácticas de manejo de los apicultores podrían
ser fuente de propagación de la infestación, como el
saneamiento deficiente, cuestiones de manipulación
entre colmenas como traslado de abejas y trasplante de
marcos de huevos, crías o miel, como también
mantener distancias insuficientes entre colmenas para
evitar la ocurrencia de deriva y eventual transmisión de
ácaros (Peck & Seeley, 2019).
CONTROL
En la década de 1970, los apicultores comenzaron a
utilizar acaricidas de síntesis para el control del ácaro
(Marchetti et al., 1984). La preferencia por estos
pesticidas surge debido a su fácil aplicación, bajo costo
y alta efectividad (Eguaras & Ruffinengo, 2006). Sin
embargo, la utilización de tratamientos químicos puede
provocar algunas consecuencias indeseables como
toxicidad para las abejas (Johnson et al., 2009),
residuos en los productos de la colmena (Mullin et al.,
2010), y favorecer la propagación de mutaciones de
resistencia contra estos acaricidas cuyo uso excesivo
los vuelve obsoletos al disminuir la capacidad de
controlar las infestaciones de Varroa (González-
Cabrera et al., 2018; Mitton et al., 2021; 2022). Los tres
principios activos y los principales acaricidas duros
utilizados para el tratamiento contra V. destructor son
los piretroides tau-fluvalinato y flumetrina, el
organofosforado cumafós y la formamidina amitraz.
Sus modos de acción son bien conocidos actualmente.
El tau-fluvalinato cambia la cinética del canal de sodio
dependiente de voltaje, haciendo que la membrana
axonal permanezca despolarizada e induciendo la
parálisis del ácaro (Wieczorek et al., 2020). El cumafós
actúa como un inhibidor de la acetilcolinesterasa e
impide la señalización nerviosa (Fukuto, 1990;
Belzunces et al., 2012). Por último, el amitraz tiene un
efecto tóxico al interactuar con los receptores de
octopamina involucrados en el sistema nervioso de los
insectos (Evans et al., 1980) e inhibe la
neurotransmisión conduciendo a la parálisis (Dudai et
al., 1987) (Figura 2).
En América del Sur, algunas investigaciones
dejaron en evidencia el dramático efecto negativo que
afecta la supervivencia de colonias de abejas, debido al
uso de acaricidas de síntesis que contaminan productos
apícolas, como la adulteración y contaminación de cera
(Medici et al., 2012). Las propiedades lipofílicas de
estas moléculas acaricidas facilitan su acumulación en
los productos apícolas, especialmente en la cera,
exponiendo no solo al ácaro a la sustancia acumulada,
sino también a las abejas (Hillier et al., 2013; Kast et
al., 2021). Por ejemplo, el agregado de parafina en los
panales de cría reciclados mejora la supervivencia de
las larvas debido a la disminución en la concentración
de residuos de pesticidas como el cumafós y fluvalinato
(Médici et al., 2012). Las larvas desarrolladas en base
de cera de abeja sin parafina, expuestas a mayor
Figura 2. Estructura química de los acaricidas de síntesis A) Amitraz; B) Cumafós; C)
Flumetrina; D) tau-fluvalinato.
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
18 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
concentración de residuos contaminantes, resultaron
más vulnerables a los efectos tóxicos de los acaricidas.
Por otro lado, y asociado a la presencia de acaricidas,
algunos estudios demostraron déficit locomotor
(Charreton et al., 2015) o deterioro de la memoria
olfativa (Gashout et al., 2020) en las abejas. Otra
desventaja a tener en cuenta es la incapacidad de los
acaricidas duros de llegar a las crías operculadas,
afectando al ectoparásito solo fuera del estado
reproductivo (Villarem et al., 2021).
Actualmente, los apicultores utilizan una amplia
gama de diferentes sustancias, técnicas de aplicación y
métodos para mantener controladas las poblaciones de
ácaros en las colmenas (Ruffinengo et al., 2014). Como
se señaló anteriormente, el paradigma para el control de
Varroa se basa en la aplicación de diferentes
estrategias, de las cuales se podrían destacar cuatro
puntos principales que serán abordados más adelante:
• Estrategias para reducir el crecimiento de las
poblaciones de V. destructor (métodos biotécnicos).
Estos métodos implican una serie de manipulaciones
para eliminar los ácaros de la colonia y limitar el
crecimiento de la población de parásitos (Eguaras &
Ruffinengo, 2006)
• Seguimiento y control. Esta herramienta
básica permite la detección precoz de parásitos en la
colmena antes de que se produzcan daños irreversibles.
Giacobino et al. (2016) determinaron que el monitoreo
y el tratamiento invernal pueden ser fundamentales para
controlar la población de ácaros durante el ciclo de
producción de miel.
• Tratamientos sanitarios con sustancias
toxicológicas y respetuosas con el medio ambiente.
• Búsqueda de hospedadores (abejas) tolerantes
a los parásitos.
.
RESISTENCIA A ACARICIDAS DE
SÍNTESIS
Si bien son alarmantes los efectos negativos sobre
las abejas que conlleva la acumulación de residuos
tóxicos en los productos apícolas, también lo son los
fenómenos de resistencia. Debido al gran uso de los
acaricidas de síntesis se ha generado una fuerte presión
de selección sobre las poblaciones de ácaros a estos
compuestos, lo que ha generado la aparición de
resistencia en distintas regiones del mundo (Mitton et
al., 2022). Latinoamérica no es la excepción, y se han
detectado poblaciones de ácaros resistentes a estos
compuestos debido principalmente a su uso
generalizado (Maggi et al., 2016). Han surgido a lo
largo de los años, poblaciones de ácaros resistentes a
cumafós, amitráz y flumetrina (Maggi et al., 2009;
Aldea & Rodríguez, 2014). Este proceso fue
evidenciado cuando en Argentina y Uruguay se detectó
una disminución de la eficacia del fluvalinato en zonas
donde habían sido utilizados por muchos años
(Fernández & García, 1997; Invernizzi et al., 2011,
Maggi et al., 2011; Mitton et al., 2016). En Argentina
en particular, se han reportado fenómenos de
resistencia a los acaricidas en distintas poblaciones de
Varroa a lo largo de los años (Maggi et al. 2009; Mitton
et al., 2018). También se ha demostrado que la
presencia de acaricidas en cera de abejas afecta la
susceptibilidad de V. destructor. Ha sido comprobada
la correlación positiva entre los niveles de cumafós
encontrados en cera de abejas y los índices de
resistencia a este acaricida organofosforado (Medici et
al., 2015). Los fenómenos de resistencia cruzada donde
los individuos desarrollan resistencia a más de un
compuesto, ya sea principios activos de la misma o
distinta clases química pero que presentan un modo de
acción similar (Eguaras & Ruffinengo, 2006), también
se han detectado en poblaciones de V. destructor entre
los piretroides flumetrina y tau-fluvalinato (Thompson
et al., 2002; Floris et al., 2020). En las áreas donde
estos procesos fueron identificados, se comenzó a
implementar el uso de métodos alternativos como el
cumafós y el amitraz (Elzen & Westervelt, 2002). Sin
embargo, al igual que lo ocurrido con los piretroides, se
generó nuevamente un intenso y abusivo uso de estas
moléculas para el control de Varroa, reportándose
nuevamente evidencias de resistencia (Mathieu &
Faucon, 2000; Rodríguez-Dehaibes et al., 2005).
El proceso de resistencia de los ácaros a los
acaricidas tiene sus bases en la relación entre la
genética, la estructura y la dinámica poblacional de
estos parásitos (Sakai et al., 2001; Moro et al., 2021).
Si bien a priori podría parecer que la biología
reproductiva de Varroa está regida por una intensa
endogamia, son eventualmente efectivos los eventos de
apareamiento cruzado, cuando dos o más hembras
fundadoras infestan la misma celda. Genéticamente,
ello se traduce en más loci heterocigotas (Dynes et al.,
2016). Estos eventos de coinfección ocurren durante las
temporadas de verano/otoño en zonas de climas
templados, cuando el número poblacional de Varroa es
mayor que el número de crías en la colmena y, por
consiguiente, la disponibilidad de celdas de cría
susceptibles a la infección se reduce. Esto aumenta las
Giselle Fuentes et al.
19 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
probabilidades de que dos o más hembras fundadoras
coincidan en una misma celda a infestar. Por el
contrario, durante la estación primaveral, las
infestaciones son casi exclusivamente únicas debido al
exceso de cría de abejas en comparación con el parásito
(Villarem et al., 2021). Así, la diversificación genética
del parásito es alta con una estructura dinámica a lo
largo del tiempo, ya que varía según la disponibilidad
de cría en la colonia (Beaurepaire et al., 2017). Otro
factor que contribuye a la diversificación genética de
Varroa es la transmisión horizontal mencionada
anteriormente. El cronograma estacional del
hospedador es un parámetro clave para la resistencia
genética a los acaricidas (Roush et al., 1987). Esto es
debido a que la consanguinidad aumenta la frecuencia
de homocigotos con alelos resistentes a las moléculas
incluso antes de cualquier cura. De acuerdo con la
estructura y la dinámica genética de la población, el
tratamiento debe ocurrir durante el período de
cruzamiento (Beaurepaire et al., 2017).
MECANISMOS COMPORTAMENTALES DE
RESISTENCIA AL ÁCARO POR PARTE DE LAS
ABEJAS
Las colonias de abejas presentan una elaborada
organización social. Esta característica se considera
inmunológicamente ventajosa, ya que le confiere
mecanismos especiales para defenderse de infecciones
y patógenos que les permiten mejorar la supervivencia
(Evans & Pettis, 2005). Frente a patógenos o parásitos,
los hospedadores pueden controlar su impacto
mediante tolerancia o resistencia a los mismos (Clarke,
1986). La tolerancia se define como la capacidad del
hospedador para reducir el efecto del parásito; mientras
que la resistencia se define como la capacidad del
hospedador para reducir la reproducción del parásito
(Schmid-Hempel, 2011). Así, una vez infestadas, las
abejas pueden limitar el daño causado por una carga
parasitaria determinada, o pueden atacar directamente
a los parásitos y, por lo tanto, reducir dicha carga
(Raberg, 2009). El problema potencial asociado a las
abejas tolerantes es la posibilidad de soportar una
mayor carga de parásitos y, por lo tanto, actuar como
un reservorio de parásitos para las colonias susceptibles
en los alrededores (Mitton et al., 2022)
En este sentido, los tipos de respuesta más
estudiados hacen referencia a aquellos
comportamientos descubiertos en las abejas resistentes.
Peck y colaboradores (2021) elaboraron una lista de
estos rasgos de resistencia a Varroa, los cuales son
detallados en la tabla 1.
Muchos de estos rasgos han sido estudiados en
Argentina y Uruguay comparando abejas resistentes y
susceptibles a Varroa. En ambos casos, las colonias
resistentes mostraron mayor comportamiento higiénico
Rasgo de Resistencia
Mecanismo de acción
Comportamiento
higiénico de la cría
Implica el desoperculado y la eliminación de crías enfermas o muertas que son detectadas por las obreras de la colonia
a partir de señales químicas emitidas a través de los opérculos de las celdas de cría. Este rasgo permite a las abejas
eliminar crías infectadas con una serie de patógenos.
Comportamiento
higiénico sensible a
Varroa
Describe una versión más específica del comportamiento higiénico de cría generalizado. Las abejas pueden
diferenciarse por su capacidad para detectar y eliminar crías que contienen ácaros en reproducción, lo que demuestra
un comportamiento higiénico sensible a la reproducción de ácaros, y no a la higiene generalizada de la cría.
Supresión de la
reproducción de ácaros
Originalmente descrito como un mecanismo desconocido a través del cual las abejas de alguna manera impedían que
los ácaros se reprodujeran en las celdas de cría. Investigaciones posteriores revelaron que las pupas de abejas con este
rasgo no impedían directamente la reproducción de los ácaros, sino que desoperculaban y vaciaban higiénicamente las
celdas que contenían ácaros que se reproducían, esto no ocurría en celdas con ácaros que no se estaban reproduciendo.
Acicalamiento
(Grooming en inglés)
Las abejas individuales pueden sacarse ácaros de sus cuerpos y pueden o no dañarlos en el proceso. Este es uno de los
pocos rasgos de resistencia dirigido a los ácaros en la fase forética y no en la reproductiva.
Comportamiento de
desoperculado y
operculado
Las abejas con este rasgo desoperculan las celdas infestadas de ácaros, lo que interrumpe sula reproducción y
apareamiento. En lugar de eliminar las pupas, como en las líneas higiénicas, las colonias con este rasgo vuelven a
opercular las celdas de cría y permiten que las pupas de abejas continúen desarrollándose.
Reducción del tiempo
de desarrollo
Dado que los ácaros ponen huevos a intervalos regulares mientras se reproducen en las celdas de cría, si la celda se
mantiene operculada por un período más corto, puede reducir significativamente el éxito reproductivo de los ácaros.
Abejas "sobrevivientes"
Son las poblaciones de abejas que persisten a pesar de la infestación de ácaros y sin ningún tratamiento contra los
ácaros. Los estudios de estas abejas en todo el mundo han encontrado niveles elevados de uno o más rasgos conocidos
de resistencia a los ácaros, y es posible que aún se descubran nuevos rasgos.
Tabla 1: Listado de rasgos de resistencia detallados por Peck et al. (2021).
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
20 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
y menor infestación por ácaros foréticos que las abejas
susceptibles. En Argentina, además, se observó mayor
supervivencia y población después de la invernada y
evidencia de comportamiento de acicalamiento
(Grooming en inglés) con mayores porcentajes de
ácaros atacados por las abejas en comparación a las
colonias susceptibles (Russo et al., 2020). En Uruguay,
las abejas resistentes mostraron una carga viral más
baja del virus DWV que las susceptibles (Mendoza et
al., 2020). Un estudio reciente en Uruguay también
resalta la importancia de los comportamientos de
autoacicalamiento y acicalamiento entre pares (auto y
allogrooming en inglés) que diferencian a las abejas
africanizadas de las europeas en cuanto a la resistencia
a Varroa (Invernizzi et al., 2022).
ABEJAS AFRICANIZADAS
En el año 1956, con el objetivo de establecer
colonias de abejas mejor adaptadas al clima tropical, se
introdujo en el sur de Brasil, la subespecie de abeja
melífera africana Apis mellifera scutellata (Schneider
et al., 2004). Tiempo después, ocurrió una fuga
accidental de reinas africanizadas (Kerr, 1967), que
ocasionó una de las más espectaculares invasiones
biológicas (Pinto et al., 2005), ya que sus descendientes
comenzaron un proceso de expansión por todo el
continente americano (Winston, 1992). Este proceso de
africanización, involucró el flujo de genes bidireccional
tanto materno como paterno entre las abejas melíferas
europeas y africanizadas (Pinto et al., 2005). La abeja
melífera africanizada se asemeja a A. m. scutellata en
cuanto a comportamientos defensivos y reproductivos,
la búsqueda de alimento y una alta adaptabilidad a
condiciones ecológicas tropicales (Sheppard et al.,
1999; Diniz et al., 2003). Pero una de las características
distintivas de las abejas africanizadas es que presentan
comportamientos higiénicos y de aseo que les confieren
resistencia a enfermedades (Corrêa-Marques et al.,
2000; Invernizzi et al., 2016), entre ellas, a los ácaros
Varroa. Esto puede verse reflejado en diferentes
estudios llevados a cabo en Brasil y México donde se
demuestra que las colonias africanizadas tienen
menores tasas de infestación por Varroa que los linajes
europeos (Mondragon et al., 2005; Medina et al.,
2022). Por tal motivo, luego de la expansión por
Latinoamérica, el ácaro comenzó a ser menos virulento
en las regiones tropicales y subtropicales de Argentina,
Brasil, Uruguay y Venezuela donde se encontraban
abejas africanizadas, comparado con regiones
templadas donde la ocurrencia del proceso de
africanización no era tan evidente (Casanova 2000;
Invernizzi et al., 2011). Si bien está demostrado que
con el proceso de selección resultan colonias con tasas
de infestación de V. destructor más bajas, prevalencia
y niveles más bajos de DWV y una mayor
supervivencia de colonias de invierno (de la Mora et al.,
2020), esta ventaja no debe pensarse como un tipo de
inmunidad. Un estudio en México demostró que las
abejas africanizadas también se ven afectadas
negativamente por el parasitismo de V. destructor y las
infecciones por DWV, apuntando al desarrollo de la
inmunidad celular, la integridad del ala, y el tiempo de
vida útil (Reyes-Quintana et al., 2019). La estrecha
relación con las condiciones ambientales se evidencia
por ejemplo en Argentina, cuya extensión territorial
abarca diferentes regiones climáticas de norte a sur.
Allí, las abejas melíferas africanizadas dominan en las
regiones semitropicales del norte, con una disminución
gradual de norte a sur, como resultado de la expansión
de A. m. scutellata (Porrini et al., 2022). Otro ejemplo
lo proveen los reportes de altos niveles de infestación
en las regiones frías de Brasil (Moretto et al., 1991).
Algo similar sucede en Costa Rica donde las mayores
tasas de infestación se producen en la temporada de
lluvias en comparación con la temporada seca
(Calderón-Fallas et al., 2022). Un estudio exhaustivo
que incluyó colonias de las cinco regiones apícolas de
México (Domínguez-Ayala et al., 2016), demostró que
la mayor frecuencia de haplotipos africanos se encontró
en las regiones apícolas tropicales de la costa del Golfo,
península de Yucatán, y la región de la costa del
Pacífico; mientras la menor frecuencia de haplotipos
africanos se observó en la región norte, donde
predominan los haplotipos europeos de abejas. Si bien
en un comienzo, la africanización de las abejas
melíferas resultó en un menor rendimiento de miel en
climas templados, los apicultores aprendieron a
manejarlas para reducir su impacto y hacerlas más
productivas (Guzman-Novoa et al., 2020).
En este contexto, se observan opiniones
encontradas entre los apicultores, como también son
diferencias en las maneras de tratar a las colmenas
según los niveles de infestación que atraviesen. Así,
incluso en las mismas regiones, algunos apicultores
utilizan la selección, especialmente por
comportamiento higiénico, sin recurrir al tratamiento
químico, manteniendo colonias altamente productivas
sin ningún tipo de control (Message et al., 2012). En
cambio otros, utilizan controles químicos contra V.
Giselle Fuentes et al.
21 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
País
Compuestos
Trabajo
México
Acido fórmico
Espinosa-Montaño &
Guzmán-Novoa (2007)
México
Timol
Espinosa-Montaño &
Guzmán-Novoa (2007)
Cuba
Aceite esencial de Piper aduncum subsp. ossanum
Pino et al. (2011)
Cuba
Aceite esencial de Schinus molle
Huamán & Silva (2020)
Perú
Aceite esencial de Orégano (Origanum vulgare)
Chambi Tacca & Condori
Apaza (2016)
Honduras
Infusiones de Cymbopogon sp., Eucaliptus sp.,
Citrus aurantium y Mentha sp.
Cueto et al. (2020)
Argentina
Ácido oxálico
Martínez Fhürer & López
(2018)
Perú
Cumafós, Amitraz, Acido oxálico y Timol
Reyes et al. (2020)
México
Extractos de Lonchocarpus punctatus, Critonia
aromatisans, Cymbopogon citratus y Plectranthus
amboinicus
Treviño Ortiz (2020)
Argentina.
Extractos de S. molle
Guala et al. (2014)
Ecuador
Ruta graveolens
Jumbo Benítez et al. (2019)
México
Extractos de Allium sativum, Laurus nobilis, O.
vulgare
Reina Fuentes et al. (2022)
Uruguay
Acido oxálico
Invernizzi et al. (2022)
Chile
Aceite esencial de lavanda y laurel
Neira et al. (2004)
Chile
Aceite esencial de Austrocedrus chilensis
Acuña San Martín (2015)
Costa Rica
Aceite esencial de A. sativum
Rivera-Hernández (2017)
Argentina
Aceites esenciales de Tagetes minuta L
Chamorro et al. (2011)
Chile
Aceite esencial de Eucalipto
Ahumada et al. (2018)
Argentina
Thymus vulgaris (tomillo), L. nobilis (laurel),
Lavandula officinalis (lavanda), Lavandula hybrida
(lavandin)
Damiani et al. (2009)
Argentina
Aceite esencial de Acantholippia seriphioides, S.
molle, Wedelia glauca,
Ruffinengo et al. (2005)
Argentina
Mezcla binaria de compuestos de aceites esenciales
(Timol, Felandreno, Eucaliptol, Cinamaldehído,
Mirceno y Carvacrol)
Brasesco et al. (2017)
Argentina
Aceites esenciales de 4 variedades de Humulus
lupulus
Iglesias et al. (2020)
Argentina
Extractos de H. lupulus
Iglesias et al. (2021)
Tabla 2. Listado de algunas investigaciones con compuestos naturales para el control de Varroa destructor llevados a cabo en
Latinoamérica.
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
22 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
destructor en lugar de seguir las recomendaciones de
selección por resistencia (Maggi et al., 2016).
ACARICIDAS ORGÁNICOS
En las últimas décadas, la búsqueda de tratamientos
que no generen resistencia, no afecten negativamente a
las abejas y resulten a la vez, amigables con el medio
ambiente, ha conducido a las investigaciones por un
camino de infinitas posibilidades que involucra
alternativas naturales de todo tipo. Por ejemplo, las
aplicaciones y los usos potenciales de los metabolitos
secundarios de las plantas son muy numerosos, tanto
como de estos compuestos existen en muchas especies
de plantas de la tierra (Gurib-Fakim, 2006).
Comúnmente se aíslan de las plantas mediante la
recuperación de aceites esenciales y se utilizan en muy
diversas aplicaciones, entre ellas, como insecticidas
(Dhifi et al., 2016). Así, se han logrado obtener
diferentes medicamentos veterinarios destinados al
control de V. destructor con principios activos como el
alcanfor, eucaliptol, ácido fórmico, ácido láctico,
mentol, ácido oxálico y timol, entre otros. Estos
medicamentos han sido autorizados de acuerdo a las
normas de la Unión Europea y sin límites máximos de
residuos en alimentos de origen animal (Multinelli,
2016).
En la Tabla 2 se informan, de manera sencilla, el
desarrollo de algunas investigaciones en el control de
V. destructor en los últimos años en distintos países de
Latinoamérica, específicamente aquellas que
involucran compuestos de origen orgánico. Entre la
gran variedad de productos y alternativas, se pueden
encontrar diferentes respuestas a los aceites esenciales
de especies vegetales con antecedentes de uso como
compuestos farmacológicos o insecticidas. Por otro
lado, surgen enfoques nuevos al analizar la s
características acaricidas de especies vegetales
autóctonas de cada región.
CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS
Es importante reconocer los enormes avances que
hubo en materia de comprender la dinámica de Varroa,
y su interacción con la abeja melífera y los distintos
ambientes y situaciones particulares que podemos
encontrar en Latinoamérica. Sin embargo, aún hay
regiones donde la información es escasa y fragmentada.
En este sentido, resulta de prioridad para la estos
territorios fortalecer el sistema científico-técnico
focalizado en las problemáticas vinculadas a la sanidad
apícola. La amplia variedad de climas y ambientes
complejiza esta situación, generando incluso que en un
mismo país existan diversos umbrales de tolerancia a la
varroosis impactando, en consecuencia, en los
potenciales MIP a desarrollar para V. destructor.
En contraste a lo que ocurre en Europa, en América
Latina se presenta el fenómeno de africanización en las
poblaciones de abejas. Este evento surgido en Brasil,
generó un antes y después para la apicultura de la
región. Para la interacción abeja-ácaro-ambiente, la
situación se vuelve aún más compleja, al punto de que
dependiendo del tipo de híbrido de abeja que se
considere, el tratamiento de la parasitosis es motivo de
debate. Tal es así, que existen apicultores que
consideran innecesario tratar sus colonias. Sin
embargo, otros apicultores trabajan con híbridos a los
cuales incorporan genética europea y diversos
tratamientos sanitarios. En este contexto, profundizar
las investigaciones en las variantes de interacción
ácaro/abeja resulta de importancia para los nuevos
contextos sanitarios mencionados.
En los países donde los climas son templados y los
linajes europeos de abejas prevalecen, el desmedido
uso de tratamientos con acaricidas de síntesis ha
generado fenómenos de resistencia a los acaricidas y
presencia de residuos en cera. Ante este panorama, en
los últimos años se han incrementado los estudios sobre
compuestos orgánicos con actividad acaricida frente a
V. destructor enfatizando en opciones que generen el
menor impacto a las abejas y al ambiente (Brasesco et
al., 2017; Iglesias et al., 2020).
Es importante remarcar que, al analizar la
interacción ácaro/abeja, no se debería obviar el
contexto del ambiente en el que se insertan. La abeja
melífera se enfrenta a diversos estresores en los
diferentes ambientes y, en muchos casos, bajo las
diferentes prácticas de uso de suelo que se llevan a
cabo. Por ende, además de analizar aspectos meramente
vinculados a la interacción parásito/hospedador,
dependiendo de la pregunta científica que se esté
haciendo, es importante contextualizar el sistema de
estudio en el ambiente que se inserta.
Probablemente, una de las principales debilidades
en el estado del arte vinculado a las varroosis son los
desbalances existentes en el sistema científico
tecnológico latinoamericano. Es evidente que, países
como Argentina, Uruguay, Chile, Costa Rica, México
y Brasil tienen una marcada trayectoria en el campo de
sanidad apícola y, en especial, en el control de Varroa.
Giselle Fuentes et al.
23 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
Resulta importante generar un fortalecimiento en las
capacidades científico-técnicas de otros países de la
región para poder ampliar los conocimientos existentes.
Finalmente, son los apicultores quienes deciden el
modo de manejar sus colmenas en función a sus
necesidades y recursos. Es importante poner al alcance,
tanto de pequeños como grandes productores, los
conocimientos generados en las investigaciones. De
esta manera, herramientas que promueven la
sustentabilidad de la actividad apícola, como la
selección de abejas por comportamiento higiénico y la
selección de abejas sobrevivientes para el tratamiento
contra Varroa, podrían encontrarse más
frecuentemente entre las opciones de manejo de las
colonias de A. mellifera.
REFERENCIAS
Acuña San Martín, D.A. (2015). Evaluación del efecto acaricida
del aceite esencial de Austrocedrus chilensis sobre hembras
adultas de Varroa destructor. Universidad de Concepción,
Facultad de Ciencias Veterinarias, Departamento de
Patología y Medicina Preventiva, Chillán.
http://repositorio.udec.cl/jspui/handle/11594/4072
Ahumada, M., Marcos, J., & Bañares, G. (2018). Determinación
del efecto de tres concentraciones de aceite esencial de
Eucalipto para el control ecológico de la Varroasis en
colmenas en producción en Los Molles, Región de
Valparaíso, Chile. Investigación en Ciencia Animal. 2(2),
642-
643.https://repositorio.uvm.cl/handle/20.500.12536/1551
Aldea P., Rodríguez, R. (2014). Factors affecting sanitary control
of Varroa destructor in Chile. The IV COLOSS Workshop
on “Varroa control strategies” in Bled, Slovenia May 22- 23.
Abstract book pp. 32
Anderson, D.L., & Trueman, J.W. (2000). Varroa jacobsoni
(Acari: Varroidae) is more than one species. Experimental &
Applied Acarology, 24, 165–189.
https://doi.org/10.1023/a:1006456720416.
Anderson, D.L. (1995). Viruses of Apis cerana and Apis
mellifera. In: The Asiatic Bee Hive: Apiculture, Biology, and
Role in Sustainable Development in Tropical and
Subtropical Asia (ed. P.G. Kevan), 161–170. Cambridge,
ON, Canada: Enviroquest, Ltd.
Antúnez, K., Anido, M., Branchiccela, B., Harriet, J., Campa, J.,
Invernizzi, C., Santos, E., Higes, M., Martín-Hernández, R.,
& Zunino, P (2015). Seasonal variation of honeybee
pathogens and its association with pollen diversity in
Uruguay. Microbial Ecology, 70, 522–533
https://doi.org/10.1007/s00248-015-0594-7
Ball, B.V. (1989). Varroa jacobsoni as a virus vector. In
Cavalloro R. (Eds.) Present status of varroatosis in Europe
and progress in the varroa mite control. Commission of the
European Communities, Udine, Italy, pp. 241–244.
https://repository.rothamsted.ac.uk/item/86679/varroa-
jacobsoni-as-a-virus-vector-cec-report-eur-11932
Ball, B.V. (1996). Honey bee viruses: a cause for concern. Bee
World, 77, 117–119.
https://:10.1080/0005772X.1996.11099302
Beaurepaire, A.L., Krieger, K.J., & Moritz, R.F. (2017). Seasonal
cycle of inbreeding and recombination of the parasitic mite
Varroa destructor in honeybee colonies and its implications
for the selection of acaricide resistance. Infection, genetics
and evolution. Journal of Molecular Epidemiology and
Evolutionary Genetics in Infectious Diseases, (50), 49-54
https://doi:10.1016/j.meegid.2017.02.011
Becchimanzi, A., Tatè, R., Campbell, E.M., Gigliotti, S.,
Bowman, A.S., & Pennacchio, F. (2020). A salivary
chitinase of Varroa destructor influences host immunity and
mite's survival. PLoS pathogens, 16(12), e1009075.
https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1009075
Belzunces, L.P., Tchamitchian, S., & Brunet, J. (2012). Neural
effects of insecticides in the honey bee. Apidologie, 43, 348-
370. https://doi.org/10.1007/s13592-012-0134-0
Blengino C. Sector Apícola (2014). Alimentos Argentinos.
Ministerio de Agroindustria, Presidencia de la Nación.
Buenos Aires, Argentina.
http://www.alimentosargentinos.gob.ar/contenido/sectores/o
tros/apicola/informes/2014 pd. Consultado 20 Feb, 2017.
Brasesco, C., Gende, L.B., Negri, P., Szawarski, N., Iglesias, A.,
Eguaras, M.J., Ruffinengo, S.R., & Maggi, M.D. (2017).
Assessing in vitro acaricidal effect and joint action of a
binary mixture between essential oil compounds (Thymol,
Phellandrene, Eucalyptol, Cinnamaldehyde, Myrcene,
Carvacrol) over ectoparasitic mite Varroa destructor (Acari:
Varroidae). Journal of Apicultural Science, 61, 203-215.
http://dx.doi.org/10.1515/jas-2017-0008
Brasesco, C., Quintana, S., Di Gerónimo, V., Genchi García,
M.L., Sguazza, G., Bravi, M.E & Maggi, M. (2020).
Deformed wing virus type a and b in managed honeybee
colonies of Argentina. Bulletin of Entomological Research,
29, 1-11. https://doi.org/10.1017/S000748532000036X
Bravi, M.E., Avalos, J., Rosero, H., Maldonado, G., Reynaldi,
F.J., & Genchi-García M.L. (2020). Comunicación breve:
Detección molecular de virus de abejas en Ecuador. Revista
Española de Investigación Agraria, 18 (1), e05SC02.
https://doi.org/10.5424/sjar/2020181-15779
Boot, W.J., Calis, J.N., & Beetsma, J. (1993). Invasion of Varroa
jacobsoni into honey bee brood cells: a matter of chance or
choice? Journal of Apicultural Research, 32(3-4), 167–174.
https://doi:10.1080/00218839.1993.1110130.
Boot, W.J., Sisselaar, D.J., Calis, J.N., & Beetsma, J. (1994).
Factors affecting invasion of Varroa jacobsoni (Acari:
Varroidae) into honeybee, Apis mellifera (Hymenoptera:
Apidae), brood cells. Bulletin of Entomological Research,
84(1), 3-10. https://doi.org/10.1017/S0007485300032168
Boot, W., Van Baalen, M., & Sabelis, M. (1995). Why do varroa
mites invade worker brood cells of the honey bee despite
lower reproductive success? Behavioral Ecology and
Sociobiology, 36, 283–289.
https://doi.org/10.1007/BF00165837
Casanova, O., & Perruolo, G. (1992). Parasitic diseases of the
honey bee Apis mellifera in Tachira, Venezuela. Vida
Apícola, 54, 20–24. ISSN 0213-1015.
Casanova, O. (2000). Evolución del comportamiento grooming
contra Varroa jacobsoni (Acari: Dermanicidae) en abejas
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
24 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
africanizadas (Hymenoptera: Apidae) en el estado Táchira,
Venezuela. Revista Científica UNET, 12(1), 1–10.
Calderón-Fallas, R.A. (2019). Comportamiento reproductivo del
ácaro Varroa destructor (Mesostigmata: Varroidae) en
celdas con cría de obrera y zángano en abejas africanizadas
(Apis mellifera) en condiciones tropicales. Ciencias
Veterinarias, 37(2),
Calderón-Fallas, R.A., Van Veen, J.W., Olate-Olave, V.R.,
Verde, M., Doorn, M.,Vallejos, l., & Orozco-Delgad, J.V.
(2022). Africanized honey bee colonies in Costa Rica: First
evidence of its management, brood nest structure and factors
associated with varroa mites infestation. PREPRINT
(Version 1) available at Research Square
https://doi.org/10.21203/rs.3.rs1903135/v1
Carreck, N.L., Ball, B. V., & Martin, S.J. (2010). Honey bee
colony collapse and changes in viral prevalence associated
with Varroa destructor. Journal of Apicultural Research, 49,
93–94. https://doi.org/10.3896/IBRA.1.49.1.13
Chagas, D., Monteiro, F., Hubner, S., Lima, M., & Fischer, G.
(2019). Viruses that affect Apis mellifera and their
occurrence in Brazil. Ciência Rural. 49.
https://doi.org/10.1590/01038478cr20181042.
Chambi Tacca, E.G., & Condori Apaza, G.R. (2016).
Formulación y evaluación de un acaricida a base de aceite
esencial de orégano (Origanum vulgare) para el control de
ácaros (Varroa destructor) en colmenas de abeja (Apis
mellifera). Repositorio Institucional – UNAS. Universidad
Nacional de San Agustín de Arequipa. Tesis.
http://repositorio.unsa.edu.pe/bitstream
handle/UNSA/3222/IQchtaeg04.pdf?is
llowed=y&sequence=1
Chamorro. E.R., Sequeira. A.F., Velasco, G.A., Zalazar, M.F., &
Ballerini, G.A. (2011). Evaluation of Tagetes minuta L.
essential oils to control Varroa destructor (Acari:
Varroidae). The Journal of the Argentine Chemical Society,
98, 39-47.
https://www.researchgate.net/publication/259197297_EVA
LUATION_OF_Tagetes_minuta_L_ESSENTIAL_OILS_T
O_CONTROL_VARROA_DESTRUCTOR_ACARI_VAR
ROIDAE
Charreton, M., Decourtye, A., Henry, M., Rodet, G., Sandoz, J-
C., Charnet, P., & Collet, C. (2015). A locomotor deficit
induced by sublethal doses of pyrethroid and neonicotinoid
insecticides in the honeybee Apis mellifera. PLoS ONE,
10(12), e0144879.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0144879
Chen, Y.P., Pettis, J., Collins, A., & Feldlaufer. M.F. (2006).
Prevalence and transmission of honey bee viruses. Applied
and Environmental Microbiology, 72, 606–611.
https://doi.org/10.1128/AEM.72.1.606-611.2006
Chen, Y.P., & Siede, R. (2007). Honey bee viruses. Advances in
Virus Research, 70, 33-80
https://doi.org/10.1016/S00653527(07)70002-7
Clarke, D.D. (1986). Tolerance of parasites and disease in plants
and its significance in host-parasite interactions.
International Journal of Molecular Sciences, 19(3), 810.
Corrêa-Marques, M.H., Issa, M.R.C., & Jong, D.D. (2000).
Classification and quantification of damaged Varroa
jacobsoni found in the debris of honey bee colonies as
criteria for selection? American Bee Journal, 140(10), 820-
824.
https://www.researchgate.net/publication/289830032_Classi
fication_and_quantification_of_damaged_Varroa_jacobsoni
_found_in_the_debris_of_honey_bee_colonies_as_criteria_
for_selection
Cueto, P., José, M., Estevez, B., & José, A. (2020). Evaluación
del efecto acaricida de las infusiones de Cymbopogon sp.,
Eucaliptus sp., Citrus aurantium y Mentha sp., en el control
de Varroa destructor en Apis mellifera L. Tesis. Zamorano:
Escuela Agrícola Panamericana.
http://hdl.handle.net/11036/6842
Damiani, N., Gende, L.B., Bailac, P., Marcangeli, J.A & Eguaras,
M.J. (2009). Acaricidal and insecticidal activity of essential
oils on Varroa destructor (Acari: Varroidae) and Apis
mellifera (Hymenoptera: Apidae). Parasitology Research,
106(1), 145–152. https://doi:10.1007/s00436-009-1639-y
de Groot, G.S., Aizen, M.A., Sáez, A., & Morales, C.L (2021).
Large-scale monoculture reduces honey yield: The case of
soybean expansion in Argentina. Agriculture, ecosystems &
environment, 306, 107203.
https://doi:10.1016/j.agee.2020.107203
Diniz, N.M., Soares, A.E., Sheppard, W.S., & Del Lama, M.A.
(2003). Genetic structure of honeybee populations from
southern Brazil and Uruguay. Genetics and Molecular
Biology, 26, 47-52. https://doi:10.1038/sj.hdy.6800875.
De Guzman, L., Rinderer, T.E., & Frake, A. (2007). Growth of
Varroa destructor populations in Russian honey bee
(Hymenoptera: Apidae) colonies. Annals of the
Entomological Society of America, 100, 187–195
https://doi.org/10.1603/00138746(2007)100[187:GOVDAV
]2.0.CO;2
de la Mora, Á., Emsen, B., Morfín, N., Borges, D., Eccles, L.,
Kelly, P.G., Goodwin, P.H., & Guzmán Novoa, E. (2020).
Selective breeding for low and high Varroa destructor
growth in honey bee (Apis mellifera) colonies: initial results
of two generations. Insects, 11(12), 864.
https://doi.org/10.3390/insects111208 4.
De Jong, D., ROMA, D., & Gonçalves, L. (1982). A comparative
analysis of shaking solutions for the detection of Varroa
jacobsoni on adult honeybees. Apidologie, 13, 297-306.
https://doi:10.1051/apido:19820308.
Dhifi, W., Bellili, S., Jazi, S., Bahloul, N., Mnif, W. (2016).
Essential oils’ chemical characterization and investigation of
some biological activities: A critical review. Medicines, 3,
25. https://doi:10.3390/medicines3040025
Donzé, G., Herrmann, M., Bachofen, B., & Guerin, P. (1996).
Effect of mating frequency and brood cell infestation rate on
the reproductive success of the honeybee parasite Varroa
jacobsoni. Ecological Entomology, 21(1), 17-26
https://doi:10.1111/j.13652311.1996.tb00261.x
Domínguez-Ayala, R., Moo-Valle, H., May-Itzá, W., Medina-
Peralta, S., & Quezada-Euán, J. (2016). Stock composition
of northern neotropical honey bees: mitotype and
morphotype diversity in Mexico (Hymenoptera: Apidae).
Apidologie, 47(5), 642-652. https://doi:10.1007/s13592-015-
0414-6.
Dudai, Y., Buxbaum, J., Corfas, G., & Ofarim, M. (1987).
Formamidines interact with Drosophila octopamine
receptors, alter the flies' behavior and reduce their learning
ability. Journal of Comparative Physiology A:
Neuroethology, Sensory, Neural, and Behavioral
Physiology, 161(5), 739-746.
https://doi.org/10.1007/BF00605015
Giselle Fuentes et al.
25 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
Dynes, T.L., De Roode, J.C., Lyons, J.I., Berry, J.A., Delaplane,
K.S., & Brosi, B.J. (2016). Fine scale population genetic
structure of Varroa destructor, an ectoparasitic mite of the
honey bee (Apis mellifera). Apidologie, 48(1), 93–101.
https://doi:10.1007/s13592016045-7
Eguaras, M., Marcangeli., J., & Fernandez, N. (1994). Influence
of the parasitic intensity on Varroa jacobsoni Oud.
Reproduction. Journal of Apicultural Research, 33, 155–
159. https://doi.org/10.1080/00218839.1994.11100863
Eguaras, M, & Ruffinengo, S. (2006) Estrategias para el control
de Varroa. Editorial Martin. Mar del Plata, Argentina.
https://dsbamartin.blogspot.com/2007/09/estrategias-para-
el-control-de varroa.html
Elzen, P.J., & Westervelt, D. (2002). Detection of coumaphos
resistance in Varroa destructor in Florida. American Bee
Journal, 142(4), 291-292.
https://www.researchgate.net/publication/279705797_Detec
tion_of_coumaphos_resistance_in_Varroa_destructor_in_Fl
orida
Espinosa-Montaño, L.G., & Guzmán-Novoa E. (2007). Eficacia
de dos acaricidas naturales, ácido fórmico y timol, para el
control del ácaro Varroa destructor de las abejas (Apis
mellifera L.) en Villa Guerrero, Estado de México, México.
Veterinario Méx, 38(1), 9-19.
https://www.researchgate.net/publication/26462740_Eficaci
a_de_dos_acaricidas_naturales_acido_formico_y_timol_par
a_el_control_del_acaro_Varroa_destructor_de_las_abejas_
Apis_mellifera_L_en_Villa_Guerrero_Estado_de_Mexico_
Mexico
Evans, P.D., & Gee, J.D. (1980). Action of formamidine
pesticides on octopamine receptors. Nature, 287(5777), 60–
62. https://doi:doi:10.1038/287060a0.
Evans, J.D., Aronstein, K., Chen, Y.P., Hetru, C., Imler, J., Jiang,
H., Kanost, M., Thompson, G., Zou, Z., & Hultmark, D.
(2006). Immune pathways and defence mechanisms in honey
bees Apis mellifera. Insect Molecular Biology, 15, 645–656.
https://doi:10.1111/j.13652583.2006.00682.x
Evans, J.D., & Pettis, J.S. (2005). Colony‐level impacts of
immune responsiveness in honey bees, Apis mellifera.
Evolution, 59(10), 2270-2274.
https://doi:10.1111/j.00143820.2005.tb00935.x
Fernández, N., & García, O. (1997). Disminución de la eficacia
del fluvalinato en el control del ácaro Varroa jacobsoni en
Argentina. La Gaceta del Colmenar, 4, 14–18.
https://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx/index.php/Pecuarias
/article/view/1451
Fetters, A.M., Cantalupo, P.G., Wei, N., Robles, M.T., Stanley,
A., Stephens, J.D., Pipas, J.M., & Ashman, T.L. (2022). The
pollen virome of wild plants and its association with
variation in floral traits and land use. Nature
Communications, 13(1), 523.
https://doi:doi:10.1038/s41467-02228143-9
Floris, I., Pusceddu, M., & Satta, A. (2020). Correction: Floris,
I., et al. How the infestation level of Varroa destructor
affects the distribution pattern of multi-infested cells in
worker brood of Apis mellifera. Veterinary Science, 7, 136.
https://doi:10.3390/vetsci7040202
Fukuto, T.R. (1990). Mechanism of action of organophosphorus
and carbamate insecticides. Environmental health
perspectives, 87, 245–254.
https://doi.org/10.1289/ehp.9087245
Gallai, N., Salles, J.M., Settele, J., & Vaissiere, B.E., (2009).
Economic valuation of the vulnerability of world agriculture
confronted with pollinator decline. Ecological Economics,
68, 810–21. https://doi:10.1016/j.ecolecon.2008.06.014
Garrido, C., Rosenkranz, P., Paxton, R.J., & Goncalves, L.S.
(2003). Temporal changes in Varroa destructor fertility and
haplotype in Brazil. Apidologie, 34, 535–541.
https://doi:10.1051/apido:2003041
Gashout, H.A., Guzman-Novoa, E., Goodwin, P.H., & Correa-
Benítez, A. (2020). Impact of sublethal exposure to synthetic
and natural acaricides on honey bee (Apis mellifera) memory
and expression of genes related to memory. Journal of Insect
Physiology, 121, 104014.
https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2020.104014
Giacobino, A., Bulacio Cagnolo, N., Merke, J., Orellano, E.,
Bertozzi, E., Masciangelo, G., Pietronave, H., Salto, C., &
Signorini, M. (2014). Risk factors associated with the
presence of Varroa destructor in honey bee colonies from
east-central Argentina. Preventive Veterinary Medicine,
115(3-4), 280–287.
https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2014.04.002
Giacobino, A., Molineri, A., Bulacio Cagnolo, N., Merke, J.,
Orellano, E., Bertozzi, E., Masciangelo, G., Pietronave, H.,
Pacini A., Salto, C., Signorini, M. (2016). Key management
practices to prevent high infestation levels of Varroa
destructor in honey bee colonies at the beginning of the
honey yield season. Preventive Veterinary Medicine, 131,
95-102. https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2016.07.013
Gisder, S., & Genersch, E. (2021). Direct evidence for infection
of Varroa destructor mites with the bee-pathogenic
deformed wing virus variant b, but not variant a, via
fluorescence in situ hybridization analysis. Journal of
Virology, 95, 5.
https://journals.asm.org/doi/10.1128/JVI.01786-20
Goetz, B., & Koeninger, N. (1993). The distance between larva
and cell opening triggers brood cell invasion by Varroa
jacobsoni. Apidologie, 24, 67–72.
https://doi.org/10.1051/apido:19930108
Gonzalez-Cabrera, J., Bumann, H., Rodriguez-Vargas, S.,
Kennedy, P.J., Krieger, K., Altreuther, G., Hertel, A.,
Hertlein, G., Nauen, R., & Williamson, S. (2018). A single
mutation is driving resistance to pyrethroids in European
populations of the parasitic mite, Varroa destructor. Journal
of Pest Science, 91, 1137–1144.
https://doi.org/10.1007/s10340-018-0968-y
Guala, M.S., Matías, O., Lapissonde, H.V.E., & Pérez, G.A.
(2014). Acaricide effect of raw essential oil from aguaribay
(Schinus molle L.) and their fractions in beehives (Apis
mellifera), regarding the chemical composition. Información
tecnológica, 25(2), 151-156.
http://dx.doi.org/10.4067/S071807642014000200017
Gurib-Fakim, A. (2006). Medicinal plants: Traditions of
yesterday and drugs of tomorrow. Molecular Aspects of
Medicine, 27, 1–93. https://doi:10.1016/j.mam.2005.07.008
Guzman‐Novoa, E., Morfin, N., de la Mora, A., Macías-Macías,
J.O., Tapia-González, J.M., Contreras-Escareño, F., Medina-
Flores, C.A., Correa-Benítez, A., & Quezada-Euán, J.J.
(2020). The process and outcome of the africanization of
honey bees in Mexico: Lessons and future directions.
Frontiers in Ecology and Evolution.
https://doi:10.3389/fevo.2020.608091
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
26 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
Hillier, N.K., Frost, E.H., & Shutler, D. (2013). Fate of dermally
applied miticides fluvalinate and amitraz within honey bee
(Hymenoptera: Apidae) bodies. Journal of Economic
Entomology, 106(2), 558–565.
https://doi:doi:10.1603/ec12300
Huamán, N., & Silva, G. (2020). Efecto acaricida de aceite
esencial de molle (Schinus molle) en el control de Varroa
destructor en colmenas de abejas (Apis mellifera).
Agroindustrial Science, 10 (2), 145-151.
http://dx.doi.org/10.17268/agroind.sci.2020.02.04
Hung, A.C, Adams, J.R., & Shimanuki, H. (1995). Bee parasitic
mite syndrome (II): the role of varroa mite and viruses.
American Bee Journal, 135, 702–704.
https://agris.fao.org/agrissearch/search.do?recordID=US956
4925
Iglesias, A., Mitton, G., Szawarski, N., Cooley, H., Ramos, F.,
Meroi-Arcerito, F., Brasesco, C., Ramirez, C., Gende, L.,
Eguaras, M., Fanovich, A., & Maggi, M. (2020). Essential
oils from Humulus lupulus as novel control agents against
Varroa destructor, Industrial Crops and Products, 158,
113043. https://doi.org/10.1016/j.indcrop.2020.113043
Iglesias, A., Gimenez Martinez, P., Ramirez, C., Mitton, G.,
Meroi Acerito, F.R., Fangio, M.R., Churio, M.S., Fuselli, S.,
Fanovich, S., Eguaras, M., & Maggi, M. (2021). Valorization
of hop leaves for development of eco-friendly bee pesticides.
Apidologie, 52, 186-198. https://doi.org/10.1007/s13592-
020-00808-8
Invernizzi, C., Antúnez, K., Campa, J., Harriet, J., Mendoza,
Y.E., Santos, E., & Zunino, P. (2011). Situación sanitaria de
las abejas melíferas en Uruguay. Veterinaria, 47, 15–27.
https://www.revistasmvu.com.uy/index.php/smvu/article/vi
ew/176
Invernizzi, C., Zefferino, I., Santos, E., Sánchez, L., & Mendoza,
Y. (2016) Multilevel assessment of grooming behavior
against Varroa destructor in Italian and Africanized honey
bees. Journal of Apicultural Research, in press.
https://doi.org/10.1080/00218839.2016.1159055
Invernizzi, C., Antúnez, C., Arredondo, D., Branchiccela, B.,
Castelli, L., Juri, P., Mendoza, Y., Nogueira, E., Salvarrey ,
S., & Santos, E. (2022). Health situation of honey bees in
Uruguay: News from the last decade. Veterinary
(Montevideo), 58(217), e20225821704.
https://doi.org/10.29155/VET.58.217.4
Johnson, R.M., Pollock, H.S., & Berenbaum, M.R. (2009).
Synergistic interactions between in-hive miticides in Apis
mellifera. Journal of Economic Entomology, 102, 474–479.
https://doi.org/10.1603/029.102.0202
Jumbo Benítez, N.C., Fernández Guarnizo, P., Sisalima, R., &
Balcázar, M. (2019). Preparation of a natural acaricide based
on the essential oil of the graveolens route for the control of
varroa (Varroa jacobsoni Oudemans) in bees (Apis
mellifera). Revista del Colegio de Médicos Veterinarios del
Estado Lara, 9(17).
Kast, C., Kilchenmann, V., & Charrière J.D. (2021). Long-term
monitoring of lipophilic acaricide residues in commercial
Swiss beeswax. Pest Management Science, 77(9), 4026-
4033. https://doi:10.1002/ps.6427
Kerr, W.E., & Nielsen, R.A. (1967). Sex determination in bees
(Apinae). Journal of Apicultural Research, 6(1), 3-9.
https://doi.org/10.1080/00218839.1967.11100154
Kraus, B. (1994). Factors influencing host choice of the honey
bee parasite Varroa jacobsoni Oud. Experimental of Applied
Acarology, 18, 435-443.
https://doi.org/10.1007/BF00051525
Kuenen, L.P., & Calderone.,N.W. (1997). Transfers of Varroa
mites from newly emerged bees: preferences for age- and
function-specific adult bees (Hymenoptera: Apidae) Journal
of Insect. Behaviour, 10, 213–228.
https://doi.org:10.1007/BF02765554
Le Conte, Y., Ellis, M., & Ritter, W. (2010). Varroa mites and
honey bee health: Can Varroa explain part of the colony
losses? Apidologie, 41, 353–63.
https://doi.org/10.1051/apido/2010017
Maggi, M., Ruffinengo, S., Damiani, N., Sardella, N., & Eguaras,
M. (2009) A first detection of Varroa destructor resistance
to coumaphos in Argentina. Experimental of Applied
Acarology, 47(4), 317–320. https://doi:10.1007/s10493-008-
9216-0
Maggi, M.D., Ruffinengo, S.R., Mendoza, Y., Ojeda, P.,
Ramallo, G., Floris, I., Eguaras, M.J. (2011). Susceptibility
of Varroa destructor (Acari: Varroidae) to synthetic
acaricides in Uruguay: Varroa mites’ potential to develop
acaricide resistance. Parasitology Research, 108, 815–821.
Maggi, M., Ruffinengo, S., Negri, P., Brasesco, C., Medici, S.,
Quintana, S., Szawarski, N., Gimenez-Martinez, P., De
Piano, F., Revainera, P., Mitton, G., & Eguaras, M. (2013).
The status of bee health and colony losses in Argentina. In
Cameron Molley (Eds.): Honeybees: Foraging Behavior,
Reproductive Biology and Diseases. Nova Publishing
Group. pp. 212-234.
https://www.researchgate.net/publication/308174532_The_s
tatus_of_bee_health_and_colony_losses_in_Argentina
Maggi, M., Antúnez, K., Invernizzi, K., Aldea, P., Vargas, M.,
Negri, P., Brasesco, C., De Jong, D., Message, D., Weinstein
Texeira, E., Principal, J., Barrios, C., Ruffinengo, S.,
Rodriguez Da Silva, R., & Eguaras, M. (2016). Honeybee
health in South America. Apidologie, 47, 835–854.
https://doi.org/10.1007/s13592-016-0445-7
Marcangeli, J.A., Eguaras, M.J., & Fernandez, N. (1992).
Reproduction of Varroa jacobsoni (Acari: Mesostigmata:
Varroidae) in temperate climates of Argentina. Apidologie,
23(1), 57-60. https://doi.org/10.1051/apido:19920106
Marcangeli, J. (1994). Reproducción diferencial del ácaro
ectoparásito Varroa jacobsoni Oud. (Acari: Gamasida:
Varroidae) en celdas de cría de obreras y zánganos de Apis
mellifera L. (Hymenoptera: Apidae). Tesis Doctoral, Univ.
Nac. Mar del Plata, 129 p.
Marchetti, S., Barbattini, R., & D'agaru, M. (1984). Comparative
effectiveness of treatments used to control Varroa jacobsoni
Oud. Apidologie, 15, 363-
378.https://doi:10.1051/apido:19840401
Martin, S.J. (1994). Ontogenesis of the mite Varroa jacobsoni
Oud. in worker brood of the honeybee Apis mellifera L.
under natural conditions. Experimental and Applied
Acarology, 18, 87–100.
https://doi:doi:10.1007/BF00055033.
Martínez Fhürer, C., & López, G. (2018). Estudio de la eficacia
acaricida del ácido oxálico en colonias de Apis mellifera L.
(Hymenoptera: Apidae) en un colmenar en el partido de La
Plata, provincia de Buenos Aires.
http://sedici.unlp.edu.ar/handle/10915/69206
Giselle Fuentes et al.
27 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
Mathieu, L., & Faucon, J.P. (2000). Changes in the response time
for Varroa jacobsoni exposed to amitraz. Journal of
Apicultural Research, 39(3-4), 155-158.
https://doi:10.1080/00218839.2000.11101036
Medici, S., Castro, A., Sarlo, G., Marioli, J., & Eguaras, M.
(2012). The concentration effect of selected acaricides
present in beeswax foundation on the survival of Apis
mellifera colonies. Journal of Apicultural Research, 2, 164–
168. https://doi:10.3896/IBRA.1.51.2.03
Medici, S., Maggi, M., Sarlo, E., Ruffinengo, S., Marioli, J., &
Eguaras, M. (2015). The presence of synthetic acaricides in
beeswax and its relationship with the development of
resistance in Varroa destructor. Journal of Apicultural
Research, 54(3), 267-274.
https://doi.org/10.1080/00218839.2016.1145407
Medina, L.M., Martin, S.J., Espinosa-Montaño, L., & Ratnieks,
F.L. (2002). Reproduction of Varroa destructor in worker
brood of Africanized honey bees (Apis mellifera).
Experimental and Applied Acarology, 27(1), 79-88.
https://doi.org/10.1023/A:1021579113907
Mendoza, Y., Tomasco, I.H., Antúnez, K., Castelli, L.,
Branchiccela, B., Santos, E., & Invernizzi, C. (2020).
Unraveling honey bee–Varroa destructor interaction:
multiple factors involved in differential resistance between
two Uruguayan populations. Veterinary Science, 7(3), 116.
https://doi.org/10.3390/vetsci7030116
Message, D., Teixeira, E.W., & De Jong, D. (2012). Situação da
sanidade das abelhas no Brasil. In: Polinizadores no Brasil:
Contribuição e perspectivas para a biodiversidade. Orgs.
V.L. Imperatriz-Fonseca, D.A.L. Canhos, D.A. Alves, A.M.
Saraiva - São Paulo. Editora da Universidade de São Paulo,
488 p https://repositorio.usp.br/item/002304064
Mitton, G., Quintana, S., Mendoza, Y., Eguaras, M., Maggi, M.,
Ruffinengo, S. (2021). L925V mutation in voltage-gated
sodium channel of Varroa destructor populations from
Argentina and Uruguay, with different degree of
susceptibility to pyrethroids. International Journal of
Acarology, 47 (5), 374-380. DOI:
10.1080/01647954.2021.1914158
Mitton, G., Szawarski, N., Ramos, F., Fuselli, S., Meroi Arcerito,
F., Eguaras, M., Ruffinengo, S., & Maggi, M. (2018). Varroa
destructor: when reversion to coumaphos resistance does not
happen. Journal of Apicultural Research, 57(4), 536–540.
https://doi.org/10.1080/00218839.2018.1475038
Mitton, G., Meroi Arcerito, F., Cooley, H., Fernández de Landa,
G., Eguaras, J., Ruffinengo, S., & Maggi, M. (2022) More
than sixty years living with Varroa destructor: a review of
acaricide resistance, International Journal of Pest
Management. https://doi:10.1080/09670874.2022.2094489
Mondragón, L., Spivak, M., & Vandame, R. (2005). A
multifactorial study of the resistance of honeybees Apis
mellifera to the mite Varroa destructor over one year in
Mexico. Apidologie, 36(3), 345-358.
https://doi:10.1051/apido:2005022
Montiel, E & Piola, G. (1976). A new enemy of bees. In: Varroasis
a honey bee disease. Bucharest, Romania: Apimondia
Publishing House. p 36-37.
Moretto, G., Gonçalves, L., De Jong, D., & Bichuette, M. (1991).
The effects of climate and bee race on Varroa jacobsoni Oud
infestations in Brazil. Apidologie, 22(3), 197-203.
https://doi:10.1051/apido:19910303
Moro, A., Blacquière, T., Panziera, D., Dietemann, V., &
Neumann, P. (2021). Host-parasite co-evolution in real-time:
Changes in honey bee resistance mechanisms and mite
reproductive strategies. Insects, 12(2), 120.
https://doi:10.3390/insects12020120
Mortensen, A.N., & Ellis, J.D. (2018). The effects of artificial
rearing environment on the behavior of adult honey bees,
Apis mellifera L. Behavioral Ecology and Sociobiology, 72,
92. https://doi.org/10.1007/s00265-018-2507-5
Mullin, C.A., Frazier, M., Frazier, J.L., Ashcraft, S., Simonds, R.,
Vanengelsdorp, D., & Pettis, J.S. (2010). High levels of
miticides and agrochemicals in North American apiaries:
implications for honey bee health. Plos One, 5, e9754.
https://doi:10.1371/journal.pone.0009754
Mutinelli, F. (2016). Veterinary medicinal products to control
Varroa destructor in honey bee colonies (Apis mellifera) and
related EU legislation–an update. Journal of Apicultural
Research, 55(1), 78-88.
https://doi.org/10.1080/00218839.2016.1172694
Nazzi, F., & Le Conte, Y. (2016). Ecology of Varroa destructor,
the major ectoparasite of the Western honey bee, Apis
mellifera. Annual Review of Entomology, 61, 417-32.
https://doi.org/10.1146/annurev-ento-010715-023731
Neira M.C., Heinsohn P.P., Carrillo Ll, R., Báez, M., &
Fuentealba, J. (2004). The effect of lavender and laurel
essential oils on Varroa destructor Anderson & Truemann
(Acari: Varroidae). Agricultura Técnica (Chile), 64(3),
http://dx.doi.org/10.4067/S0365-28072004000300003
Oldroyd, B.P. (1999). Coevolution while you wait: Varroa
jacobsoni, a new parasite of western honeybees. Trends in
Ecology & Evolution, 14, 312–315.
https://doi.org/10.1016/S0169-5347(99)01613-4
Peck, D. (2021). The parasitic mite Varroa destructor: history,
biology, monitoring, and management. In: Honey bee
medicine for the veterinary practitioner
https://doi:10.1002/9781119583417.ch20
Peck, D.T., & Seeley, T.D. (2019). Mite bombs or robber lures?
The roles of drifting and robbing in Varroa destructor
transmission from collapsing honey bee colonies to their
neighbors. PLoS One, 14(6), e0218392.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0218392
Piccirillo, G.A., & De Jong, D. (2004). Old honey bee brood
combs are more infested by the mite Varroa destructor than
are new brood combs. Apidologie, 35(4), 359-364
https://doi.org/10.1051/apido:2004022
Pettis, J.S., Ochoa, R., & Orr, J. (2003). Interception of a live
Varroa mite on imported cut flowers in the United States.
International Journal of Acarology, 29, 291–292.
https://doi.org/10.1080/01647950308684342
Pino, O., Sánchez, Y., Rodríguez, H., Correa, T.M., Demedio J.,
& Sanabria, J.L. (2011). Chemical characterization and
acaricidal activity of the essential oil from Piper aduncum
subsp.ossanum against Varroa destructor. Revista de
Protección Vegetal, 26(1), 52-61.
https://www.researchgate.net/publication/283606243_Chem
ical_characterization_and_acaricidal_activity_of_the_essent
ial_oil_from_Piper_aduncum_subsp_Ossanum_against_Var
roa_destructor
Pinto, M.A., Rubink, W.L., Patton, J.C., Coulson, R.N., &
Johnston, J.S. (2005). Africanization in the United States:
replacement of feral European honeybees (Apis mellifera L.)
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
28 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
by an African hybrid swarm. Genetics, 170(4), 1653-1665.
https://doi:10.1534/genetics.104.035030
Porrini, L.P., Quintana, S., Brasesco, C., Maggi, M., Porrini,
M.P., Garrido, M., & Eguaras, M. (2022). Current genetic
diversity of managed and commercially produced Apis
mellifera colonies in Argentina inferred by wing geometric
morphometrics and COI-COII mtDNA locus. Apidologie,
53(5), 1-17. https://doi.org/10.1007/s13592-022-00970-1
Principal, J., Samtos Moros, V., & Laguna, F. (1991) Varroasis
en Venezuela. In: Proceeding XII Congreso Venezolano de
Entomología. Mérida, Venezuela. p 22
Puerta, F., Serrano, J., Sánchez, R.T., Ruiz, M.B., Álvarez, F.P.,
& Salcedo, M.H. (1990). Antifungal activity of selected
products against Ascosphaera apis. In vitro studies. Revista
Iberoamericana De Micologia, 7, 103-106.
https://www.semanticscholar.org/paper/Antifungal-activity-
of-selected-products-against-In-Puerta-
Serrano/7ad925be6f55740d3032262d8091ee35ab806d78?s
ort=relevance&citationIntent=background
Raberg, L., Graham, A.L., & Read, A.F. (2009). Decomposing
health: tolerance and resistance to parasites in animals.
Philosophical Transactions of the Royal Society B,
364(1513), 37–49. https://doi:10.1098/rstb.2008.0184
Ramsey, S., Ochoa, R., Bauchan, G., & vanEngelsdorp, D.
(2019). Varroa destructor feeds primarily on honey bee fat
body tissue and not hemolymph. PNAS, 116(5), 1792-1801.
https://doi.org/10.1073/pnas.1818371116
Reyes, F., Vargas, J., Martos, A., & Chura, J. (2020). Eficacia de
cuatro acaricidas sobre el ácaro Varroa destructor. Anales
Científicos, 81 (1): https://doi:229-
242.10.21704/AC.V81I1.1633
Reyes-Quintana, M., Espinosa-Montaño, L.G., Prieto-Merlos,
D., Koleoglu, G., Petukhova, T., Correa-Benítez, A., &
Guzman-Novoa, E. (2019). Impact of Varroa destructor and
deformed wing virus on emergence, cellular immunity, wing
integrity and survivorship of Africanized honey bees in
Mexico. Journal of invertebrate Pathology, 164, 43–48.
https://doi:10.1016/j.jip.2019.04.009.
Reyna Fuentes, J.H., Martínez González, J.C., Silva Contreras,
A., & López Aguirre, D. (2022). Effect of three vegetable
grinds against the Varroa destructor mite in colonies of Apis
mellifera. Nova Scientia, 14(28).
https://doi.org/10.21640/ns.v14i28.3019
Rickli, M., Diehl, P.A., & Guerin, P.M. (1994). Cuticle alkanes
of honeybee larvae mediate arrestment of bee parasite
Varroa jacobsoni. Journal of Chemical Ecology, 20, 2437–
2453. https://doi:10.1007/BF02033212.
Rivera-Hernández, E.J. (2017). Eficacia de aceite esencial de
Allium sativum en colmenas de Apis mellifera para control
del ácaro Varroa destructor, en Costa Rica. Universidad
Nacional, Costa Rica. http://hdl.handle.net/11056/18256
Rodríguez-Dehaibes, S.R., Otero-Colina, G., Sedas, V.P., &
Jiménez, J.A. (2005). Resistance to amitraz and flumethrin in
Varroa destructor populations from Veracruz, Mexico.
Journal of Apicultural Research, 44(3), 124-125.
https://doi:10.1080/00218839.2005.11101162
Rosenkranz, P., Aumeier, P., & Ziegelmann, B. (2010). Biology
and control of Varroa destructor. Journal of Invertebrate
Pathology, 103, S96–S119.
https://doi.org/10.1016/j.jip.2009.07.016
Rosenkranz, P., & Garrido, C. (2004). Volatiles of the honey bee
larva initiate oogenesis in the parasitic mite Varroa
destructor. Chemoecology, 14(3-4), 193-197.
https://doi:doi:10.1007/s00049-004-0278-0
Roush, R.T., & McKenzie, J.A. (1987). Ecological genetics of
insecticide and acaricide resistance. Annual Review of
Entomology, 32(1), 361–380.
https://doi:doi:10.1146/annurev.en.32.010187.
Ruffinengo, S., Eguaras, M., Floris, I., Faverin, C., Bailac, P., &
Ponzi, M. (2005). LD50 and repellent effects of essential oils
from Argentinian wild plant species on Varroa destructor.
Journal of Economic Entomology, 98(3), 651–655.
https://doi.org/10.1603/0022-0493-98.3.651
Ruffinengo, S., Maggi, M., Marcangeli, J., Eguaras, M.,
Principal, J., Barrios, C., De Piano, F., Mitton, G. (2014)
Integrated Pest Management to control Varroa destructor
and its implications to Apis mellifera colonies. Zootecnia
Tropical, 32(2), 149-148.
Russo, R.M., Liendo, M.C., Landi, L., Pietronave, H., Merke, J.,
Fain, H., Muntaabski, I., Palacio, M.A., Rodríguez, G.A.,
Lanzavecchia, S.B., & Scannapieco, A.C. (2020). Grooming
behavior in naturally Varroa-resistant Apis mellifera
colonies from north-central Argentina. Frontiers in Ecology
and Evolution, 8, 590281.
https://doi.org/10.3389/fevo.2020.590281
Sakai, A.K., Allendorf, F.W., Holt, J.S., Lodge, D.M., Molofsky,
J., With, K., & Weller, S.G. (2001). The population biology
of invasive species. Annual Review of Ecology and
Systematics, 32(1), 305–332.
https://doi:10.1146/annurev.ecolsys.32.08.
Salina, M.D., Genchi Garcia, M.L., Bais, B.B., Bravi, M.E.,
Brasesco, M.C., Maggi, M., Pecoraro, M., Larsen, A.,
Sguazza, H., & Reynaldi, F. (2021). Viruses that affect
Argentinian honey bees (Apis mellifera). Archives of
Virology, 166(6), 1533-1545.
https://doi.org/10.1007/s00705-021-05000-6
Sammataro, D., Gerson, U., & Needham, G. (2000). Parasitic
mites of honey bees: Life history, implications, and impact.
Annual review of entomology, 45, 519-548.
https://doi:10.1146/annurev.ento.45.1.519
Schmid-Hempel, P. (2011). Evolutionary parasitology: the
integrated study of infections, immunology, ecology, and
genetics. Oxford University Press, England; p. 223.
https://doi.org/10.1093/acprof:oso/9780199229482.001.000
1,
Schneider, S., DeGrandi-Hoffman, G., & Smith, D. (2004). The
African honey bee: factors contributing to a successful
biological invasion. Annual Reviews in Entomology, 49(1),
351-376.
https://doi:10.1146/annurev.ento.49.061802.123359
Sheppard, W.S., Rinderer, T.E., Garnery, L., & Shimanuki, H.
(1999). Analysis of Africanized honey bee mitochondrial
DNA reveals further diversity of origin. Genetics and
Molecular Biology, 22(1) https://doi.org/10.1590/S1415-
47571999000100015
Thompson, H.M., Brown, M.A., Ball, R.F., & Bew, M.H. (2002).
First report of Varroa destructor resistance to pyrethroids in
the UK. Apidologie, 33(4), 357–366.
https://doi:10.1051/apido:2002027
Tibatá, V.M., Sanchez, A., Palmer-Young, E., Junca, H., Solarte,
V.M., Madella, S., Ariza, F., Figueroa, J., & Corona, M.,
Giselle Fuentes et al.
29 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
(2021). Africanized honey bees in Colombia exhibit high
prevalence but low level of infestation of Varroa mites and
low prevalence of pathogenic viruses. PLoS ONE, 16(5),
e0244906. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0244906
Traynor, K., Mondet, F., de Miranda, J., Techer, M., Kowallik,
V., Oddie, M.A., Chantawannakul, P., & McAfee, A. (2020).
Varroa destructor: A complex parasite, crippling honey bees
worldwide. Trends in Parasitology, 36, 592–606.
https://doi:10.1016/j.pt.2020.04.004
Treviño Ortiz, N.S. (2020). Evaluación del efecto de extractos de
Lonchocarpus punctatus, Critonia aromatisans,
Cymbopogon citratus y Plectranthus amboinicus sobre
Varroa destructor e inocuidad en su hospedero Apis
mellifera y levaduras asociadas. Centro de Investigación
Científica de Yucatán, A.C. Posgrado en Ciencias
Biológicas. Mérida, Yucatán, México.
Villa, J.D., Danka, R.G., & Harris, J.W. (2009). Simplified
methods of evaluating colonies for levels of Varroa sensitive
hygiene (VSH). Journal of Apicultural Research and Bee
World, 48, 162–167. https://doi;10.3896/IBRA.1.48.3.03
Vilarem, C., Piou, V., Vogelweith, F., & Vétillard, A. (2021).
Varroa destructor from the laboratory to the field: Control,
biocontrol and IPM perspectives - A Review. Insects, 12(9),
800.https://doi.org/10.3390/insects12090800.
Wieczorek, P., Frąckowiak, P., & Obrępalska-Stęplowska, A.
(2020). Evaluation of the expression stability of reference
genes in Apis mellifera under pyrethroid treatment. Scientific
Reports, 10(1). https://doi:10.1038/s41598-020-73125-w
Winston, M.L. (1992). The biology and management of
Africanized honey bees. Annual review of entomology, 37(1),
173-193. https://doi:10.1146/annurev.en.37.010192.001133
Yang, X., & Cox-Foster, D.L. (2007). Effects of parasitization by
Varroa destructor on survivorship and physiological traits of
Apis mellifera in correlation with viral incidence and
microbial challenge. Parasitology, 134(3), 405–412.
https://doi:10.1017/S0031182006000710
Derechos de Autor (c) 2023 Giselle Fuentes, Azucena Iglesias, Giulia Mitton, Facundo Ramos,
Constanza Brasesco, Matías Maggi
Este texto está protegido por una licencia C
rea
t
i
v
e
Commons 4.0
Usted es libre para Compartir —copiar y redistribuir el material en cualquier medio o
f
ormato — y
Adaptar el do
c
umento —remezclar, transformar y crear a partir del material— para cualquier
propósito, incluso pa ra fines comerciales, s
i
empre que cumpla la condición de:
A
tr
ibución
:
Usted debe dar crédito a la obra original de manera adecuada, proporcionar un enlace
a la licencia, e
i
ndicar si se han realizado cambios. Puede hacerlo en cualquier forma razonable, pero
no de forma tal que sugiera que t
i
ene el apoyo del licenciante o lo recibe por el uso que hace de la
obra.
Res
um
en
de
licencia
Text
o
co
m
pleto
de
la
licencia
EUNK - Revista Científica de Abejas y Apicultores
Editorial EUNK
www.eunk.org
ISSN en línea: 2953-3740
Volumen 1 (2022), Número 2
https://doi.org/10.52559/eunk.v1i2.30
ARTÍCULO ESPECIALIZADO
30 Julio - Diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2