ISSN 2953-3740
VOL. 1 NÚM. 2 julio-diciembre 2022
REVISTA CIENTÍFICA DE
ABEJAS Y APICULTORES
EUNK - Revista Científica de Abejas y Apicultores
Editorial EUNK
www.eunk.org
ISSN en línea: 2953-3740
Volumen 1 (2022), Número 2
1 Julio - Diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
EQUIPO EDITORIAL
DIRECTOR
Sergio Ruffinengo
EDITORA GENERAL
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Biología de las Abejas
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Nutrición y Sanidad de las Abejas
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Abejas y Medioambiente
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SECRETARIOS EDITORES
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Autoría imagen de portada: Cristina Salgado, Martín
Eguaras (2018).
EDITORIAL
En la actualidad, las revistas científicas,
particularmente las de formato digital y de acceso
abierto, se constituyen en el principal medio y más
accesible de comunicación entre pares y de divulgación
del conocimiento científico específico más reciente.
Los trabajos publicados, que cuentan con el aval de
editores y revisores, retroalimentan la generación de
nuevos aportes científico-tecnológicos necesarios para
conformar una masa crítica de conocimiento que
impulse procesos de innovación los que influyen
directamente sobre el ritmo y naturaleza del desarrollo
socio-económico y territorial. Sin embargo, estas
dinámicas no tienen sustento en un escenario de trabajo
académico aislado, sino que debe darse en articulación
con el sistema productivo.
En este marco, se inserta la Revista EUNK creada
por investigadores/as de cuatro centros de investigación
apícola pertenecientes a universidades nacionales
públicas de la Argentina: Universidad Nacional del Sur
(UNS), Universidad Nacional de La Plata (UNLP),
Universidad Nacional de Mar del Plata (UNMdP) y
Universidad Nacional del Nordeste (UNNE), en
conjunto con productores y técnicos de dos estrategias
asociativas, la Cámara de Apicultores Pampero y la
Cooperativa de Trabajo Apícola Pampero Limitada.
Esta revista, además, contribuye desde su aporte
sectorial y multidisciplinar ante la necesidad de
fortalecer la presencia de revistas académicas
latinoamericanas de publicación periódica en el ámbito
internacional. No solo para superar el rezago actual sino
para dar respuesta a la necesidad de conformar un capital
intelectual propio regional atendiendo a las
particularidades territoriales, tanto las naturales y
ambientales, como también las socio-económicas e
institucionales.
En este segundo número, se aborda la problemática
de Varroa destructor, uno de los principales problemas
para la apicultura mundial y tema central dentro de la
investigación apícola. Estos se diferencian en cuanto al
formato. Uno de ellos es una revisión bibliográfica
realizada por un grupo de investigadores y tesistas
dirigidos por el Dr. Matías Maggi, que indaga en
investigaciones relacionadas con esta parasitosis,
2 Julio - Diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
focalizando en los estudios llevados a cabo en
Latinoamérica, presentando una recopilación de la
biología, ecología, virus asociados y distintos
mecanismos de control. Por otro lado, el trabajo
realizado por el Med. Vet. Marcos D. Salina que evalúa
la fluctuación de la prevalencia viral en relación a la
infestación por Varroa destructor en muestras de abejas
y en ácaros, con el objetivo de determinar las
interacciones y dinámica estacional de los organismos
estudiados.
Aprovecho este espacio para invitarlos/as a sumar
sus aportes que permitan ampliar y difundir el
conocimiento en torno a las abejas, la apicultura y los
apicultores/as.
María Emilia Estrada
Editora de la Sección: Economía, Política y Cultura
Derechos de Autor (c) 2023 María Emilia Estrada
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Volumen 1 (2022), Número 2
https://doi.org/10.52559/eunk.v1i2.25
ARTÍCULO ORIGINAL
3 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
Fluctuación de la prevalencia viral en relación a la infestación por
Varroa destructor
Marcos D. Salina 1, 2, Maricel Vega4, María E. Bravi1, 3, Bárbara Bais1, 3 y Hernán G. Sguazza1
1 Laboratorio de Virología, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Nacional de La Plata (UNLP), Argentina.
2 Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica (ANPCyT), Argentina.
3 Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina.
4 Curso de Producción Animal I, Facultad de Ciencias Agrarias y Forestales, Universidad Nacional de La Plata , Buenos Aires, Argentina.
E-mail de contacto: marcosdsalina@gmail.com
Recibido: 23 mayo 2022; aceptado: 6 septiembre 2022; publicado: 11 enero 2023
Resumen
Las abejas melíferas son de gran importancia para la humanidad, no solo proporcionan una gran variedad de productos derivados de la
colmena, también polinizan los ecosistemas e incrementan las producciones agrícolas de importancia alimentaria. Muchos patógenos
pueden afectar la salud de las colonias y en ocasiones provocar su colapso, uno de los agentes más importantes es Varroa destructor.
Este ectoparásito puede, además, actuar como vector mecánico o biológico de ciertos virus. El objetivo de este estudio fue determinar
la relación entre la presencia de virus y la prevalencia del ácaro V. destructor en colonias de abejas melíferas en diferentes estaciones
del año. Veinte colonias fueron muestreadas cuatro veces durante un año. Se cuantificó el porcentaje de infestación de V. destructor y
la presencia de virus en muestras de abejas y ácaros. Con la excepción del virus de las alas deformadas, no se encontró asociación
directa entre la presencia del ácaro y los virus detectados. También se demostró que las colonias con alto porcentaje de infestación de
ácaros, mostraron detección de virus con mayor frecuencia.
Palabras clave: Apis mellifera, co-infección, Varroa destructor, virus de las alas deformes.
Fluctuation of viral prevalence in relation to Varroa destructor infestation
Abstract
Honey bees are of great importance to humanity, not only by providing a wide variety of products derived from the hive but also
pollinating ecosystems and increase agricultural production of food importance. Many pathogens can affect the health of the colonies
and sometimes cause their collapse; one of the most important agents is Varroa destructor. Moreover, this ectoparasite can act as a
mechanical or biological vector for some viruses. The objective of this study was to determine the relationship between the presence
of viruses and the prevalence of the V. destructor mite in honey bee colonies in different seasons. Twenty colonies were sampled four
times during a year. The percentage of V. destructor infestation and the presence of viruses in samples of bees and mites were
quantified. Except for the Deformed wing virus, a direct association between the presence of the mite and the detected viruses was not
found. Colonies with high percentage of mite infestation showed virus detection more frequently.
Keywords: Apis mellifera, co-infection, Varroa destructor, Deformed wing virus.
INTRODUCCIÓN
La actividad apícola tiene una gran importancia
socio-económica y ecológica, no sólo por estar asociada
a la producción de miel, jalea real, polen y propóleos,
sino por el rol fundamental que cumple la abeja Apis
mellifera, en la polinización de sistemas naturales y
también de sembrados industrializados. En este sentido,
la apicultura asegura la sustentabilidad productiva de los
cultivos, y también favorece la preservación de la
M. Salina et al.
4 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
biodiversidad en la mayoría de los ecosistemas terrestres
(Aizen & Harder, 2009; Decourtye et al., 2010).
En el nuevo escenario mundial de los últimos 15
años, se han detectado múltiples casos de pérdidas a
gran escala de colonias de abejas al final del invierno en
todo el mundo. Este fenómeno, denominado “Síndrome
de despoblamiento de colmenas” (SDC) se informó por
primera vez en 2006 (vanEngelsdorp et al., 2017). Si
bien, las causas aún no se han determinado totalmente,
diferentes factores parecen contribuir, incluyendo
interacciones complejas entre el medio ambiente y
enfermedades por diversos patógenos y parásitos
(Brutscher et al., 2016; Giacobino et al., 2016; Meana et
al., 2017); así como el uso de agroquímicos (Cresswell
et al., 2012). Es por ello, que se considera un fenómeno
multifactorial, debido a que es difícil identificar un solo
agente causal en relación a la alta mortalidad. Sin
embargo, cada vez más evidencias lo asocian a la
interacción entre la infestación por el ácaro ectoparásito
Varroa destructor con las infecciones virales (Francis et
al., 2013).
En general, las enfermedades de origen viral no
producen signos clínicos muy manifiestos en las
colonias, por lo que los virus fueron poco detectados
décadas atrás (Bailey, 1967). De todos modos, el papel
de los virus en las enfermedades de las abejas genera una
preocupación creciente (Brutscher et al., 2015). Hasta el
presente se han identificado 70 virus que afectan a estos
insectos (Beaurepaire et al., 2020). A la fecha, en
Argentina se han reportado diez virus en abejas (Salina
et al., 2021). El virus de la parálisis aguda (ABPV); el
virus de la parálisis aguda Israelí (IAPV) (Reynaldi et
al., 2011) y el virus de Cachemira (KBV) conforman el
complejo “AIK” debido a que presentan alta homología
entre sus genomas y provocan signos similares (de
Miranda et al., 2010). Si bien KBV aún no se encontró
en Argentina, ya fue reportado en Chile por Riveros et
al. (2018). Entre los virus detectados se encuentran el
virus de las celdas reales negras (BQCV); el virus de la
cría ensacada (SBV) (Reynaldi et al., 2010); el virus de
las alas deformadas (DWV) (Sguazza et al., 2013;
Molineri et al., 2017a; Molineri et al., 2017b); y el virus
de la parálisis crónica (CBPV) que aún no ha sido
clasificado (ICTV, 2021). Recientemente, Quintana et
al. (2019) informó la detección de Apis mellifera
filamentous virus (AmFV), mientras que el virus del
lago Sinaí (LSV) ha sido reportado por Brasesco et al.
(2021). A excepción de AmFV, que posee genoma de
ADN, la mayoría de ellos son virus ARN
monocatenarios, clasificados como Picorna-like virus
(Mc Menamin & Genersch, 2015). Los de mayor
prevalencia a nivel mundial son DWV y SBV (Remnant
et al., 2017), mientras que en Argentina son DWV,
IAPV y SBV (Molineri et al., 2017a).
El DWV se considera una quasiespecies viral y
según la quasiespecies infectante puede o no presentar
signos visibles (Mordecai et al., 2016). Las variantes
virales pueden estar presentes en la colonia sin causar
signología aparente, cuando infecta a las abejas adultas,
estas se convierten en portadoras del virus e infectan a
las larvas durante su desarrollo. Las pupas infectadas
con DWV generan individuos adultos que emergen con
un tamaño inferior al normal, las alas pueden presentar
deformidades o encontrarse atrofiadas impidiéndoles
volar. Además, pueden presentar una reducción de la
esperanza de vida e incluso la muerte (Salina et al.,
2021).
Por su parte, la enfermedad de la cría ensacada,
producida por SBV, se cree que es propia de la cría (que
adquiere forma de saco), aunque en Polonia y Alemania
fue detectado en una gran cantidad de abejas adultas
muertas en colonias infestadas con V. destructor (Ball &
Allen, 1988). Se multiplica en abejas jóvenes sin causar
signología aparente (Bailey, 1967), lo cual permite que
el virus persista en las colonias durante años. No
obstante, no se observa un gran porcentaje de muertes
de larvas porque las abejas adultas detectan y remueven
del panal a la mayoría de las larvas en estadios
tempranos de la infección (Dziechciarz et al., 2022).
Las abejas infectadas con ABPV e IAPV,
manifiestan un temblor en las alas seguido de una
parálisis progresiva que las lleva a la muerte (Salina et
al., 2021). El CBPV se caracteriza por causar alteración
o falta total del vuelo, temblor y algunas veces los
individuos toman un color negro con aspecto “aceitoso”
(Allen & Ball, 1996). En el caso de BQCV,
generalmente se lo encuentra en colonias de abejas que
están infectadas con Nosema apis (Allen & Ball, 1996),
recientemente clasificado por Zhang et al. (2021) como
Vairomorpha sp. Este agente altera el tracto digestivo
permitiendo que el virus penetre (Bailey et al., 1983).
BQCV afecta principalmente al sistema reproductor de
pupas de reinas, otorgándole un tono castaño oscuro a
negro a las celdas reales. En casos en que la colonia
presenta una alta carga viral, puede provocar un
aumento de deriva debido a la falta de orientación de las
abejas (Retschnig et al., 2019). En cuanto al AmFV,
generalmente no causa un alto impacto en la vida útil del
hospedador, por lo que se lo considera un virus de baja
patogenicidad en abejas (Gauthier et al., 2015). Por
último, el LSV recientemente descubierto, a pesar de no
conocerse mucho acerca de su mecanismo patogénico,
ha sido relacionado con el SDC (Cornman et al., 2019).
Por su parte, V. destructor puede actuar como vector
Fluctuación de la prevalencia viral en relación a la infestación por Varroa destructor
5 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
de transmisión de varios virus de abejas melíferas. El
más asociado es el DWV (Mondet et al., 2014), que
presenta cuatro variantes: DWV-A, DWV-B
(anteriormente denominado Varroa destructor virus 1),
DWV-C (Posada-Florez et al., 2019) y DWV-D (Bailey
et al., 1979, revisado en Beaurepaire et al., 2020). Los
últimos reportes sugieren que la variante DWV-B e
IAPV replican en el ácaro, por lo que en este caso se lo
considera un vector biológico (Di Prisco et al., 2011;
Yañez et al., 2020). Para el caso de ABPV, KBV y SBV,
el ectoparásito se comporta como vector mecánico, ya
que el virus solo replica en las abejas (Francis et al.,
2013; Shen et al., 2005). Por el contrario, no existen
reportes acerca de si BQCV se vectoriza por medio V.
destructor (Yañez et al., 2020).
Algunos autores consideran que la inmunosupresión
generada por V. destructor favorece la replicación viral
lo que podría desencadenar en infecciones manifiestas,
reduciendo la vida útil de las abejas y causando signos
visibles (Yue & Genersch, 2005; Molineri et al., 2017a).
El ciclo de vida de V. destructor está adaptado al
desarrollo de las abejas melíferas, debido a que, en la
fase reproductiva, los ácaros se encuentran en las celdas
de crías de abejas y se alimentan de los cuerpos grasos
de las abejas (Ramsey et al., 2019). Debido a esto, de
primavera a otoño el ácaro se desarrolla en relación al
aumento de la cría de abejas, llegando al otoño con una
alta densidad poblacional. Luego, a medida que se
aproxima el invierno, se reduce el número de crías de
abejas y, como consecuencia, la cantidad de ácaros
existentes se concentra en este menor número de crías,
restringiéndose su reproducción. Esto trae aparejado un
debilitamiento de la colonia (Martin, 1998).
Debido a que los ácaros pueden actuar como un
importante vector de transmisión al alimentarse de su
hospedador; la prevalencia, distribución y virulencia de
los virus de las abejas melíferas pueden estar
relacionadas a la infestación con V. destructor (Mondet
et al., 2014; Remnant et al., 2017). La prevalencia puede
estar influenciada por varios factores, como las
condiciones medioambientales (Molineri et al., 2017a).
Generalmente, el porcentaje de infestación por el
ectoparásito es más alto hacia la temporada de verano y
otoño. En invierno, la transmisión viral, está asociada a
los ácaros que se encuentran en la fase forética (Francis
et al., 2013).
La dispersión de virus en el ambiente puede verse
influenciada por otras especies de insectos polinizadores
y no polinizadores que comparten recursos con las
abejas melíferas. Se han detectado virus de abejas en
abejorros, abejas solitarias, avispas y hormigas (Salina
et al., 2021).
El objetivo del presente trabajo fue estudiar la
relación entre la presencia de virus y la prevalencia
parasitaria del ácaro V. destructor en colonias de abejas
melíferas durante un año.
MATERIALES Y MÉTODOS
Muestreo
Se realizó un estudio a partir de 20 colonias de abejas
comprendido entre el verano 2014 y verano 2016 en el
apiario experimental de la Facultad de Ciencias
Veterinarias de la Universidad Nacional de La Plata. El
ensayo se dividió en 4 etapas. Durante la primera,
verano de 2014 al 2015, las colonias no recibieron
tratamiento con acaricidas para el control de V.
destructor. En verano de 2015, se realizó el primer
muestreo y luego las colonias fueron tratadas con
acaricidas comerciales (Cumafós). Posteriormente, se
tomaron muestras en las siguientes tres etapas: otoño e
invierno de 2015 y verano de 2016. Utilizando un frasco
de boca ancha se recolectaron aproximadamente 300
abejas nodrizas de ambos lados de tres cuadros con cría
abierta, intercalados entre ellos (Dietemann et al., 2013).
Las muestras fueron remitidas al Laboratorio de
Virología de la Facultad de Ciencias Veterinarias
UNLP, donde de cada muestra se separaron y
almacenaron a -80 °C entre 30 y 50 abejas al azar,
garantizando una conservación óptima del ARN viral
hasta su procesamiento. La muestra restante se
almacenó a -20 °C.
Tasa de infestación de Varroa destructor
En las cuatro instancias de muestreo se realizó la
cuantificación del nivel de infestación de V. destructor.
Para ello, las abejas conservadas a –20 °C se colocaron
en un frasco con agua y alcohol (1:1), y se agitó
enérgicamente. Luego, se volcó el contenido de los
frascos en un tamiz de 2 mm, el cual retiene las abejas,
dejando pasar los ácaros que recaen en un paño blanco.
Posteriormente, se calculó la tasa de infestación en
abejas adultas por colonia, dividiendo el número de
ácaros contados por el número de abejas en la muestra y
multiplicando por 100 (Dietemann et al., 2013). Los
ácaros recolectados se conservaron a -80 °C para su
posterior procesamiento en busca de virus.
Detección de virus
De cada muestra conservada a -80 °C se tomaron 15
abejas seleccionadas al azar, fueron homogeneizadas en
M. Salina et al.
6 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
un mortero con arena estéril y 2 ml de solución salina
tamponada con fosfato (PBS). Para los ácaros, se
procesó el pool de ácaros recolectados por muestra,
ajustando en cada caso el volumen de PBS y se procedió
de la misma manera. Se extrajo ARN total utilizando
Trizol® (Invitrogen) y se resuspendió en 50 ml de agua
libre de nucleasas. Para eliminar el ADN genómico
contaminante todas las muestras fueron tratadas con
DNAsa (Promega), en baño María a 37 °C por 30 min.
La reacción se detuvo con solución de stop a 65 °C por
10 min. Para la síntesis de cDNA, se utilizó la enzima
M-MLV (Promega) de acuerdo con el protocolo del
fabricante. En cada rutina de extracción se incorporó
β-actina como control positivo y agua ultrapura como
control negativo.
Se realizó una RT multiplex PCR (RT-mPCR) para
detectar la presencia de siete virus de abejas: IAPV,
DWV, SBV, ABPV, BQCV, CBPV y KBV, de acuerdo
con lo realizado por Sguazza et al. (2013). El protocolo
de amplificación consistió en una desnaturalización
inicial de 95 °C durante 5 min; seguido de 35 ciclos de
95 °C durante 30 segundos; 53 °C durante 60 segundos;
72 ºC durante 90 segundos y, por último, una extensión
final de 72°C durante 10 min. Cada rutina de RT-mPCR
se llevó adelante con controles positivo y negativo en un
IVEMA T18.
En todos los casos, los productos de amplificación se
analizaron en electroforesis en gel de agarosa al 2 %,
teñido con bromuro de etidio, comparando el tamaño
molecular de los fragmentos con el de un marcador de
peso molecular 100 pb (PromegaLab., Madison, WI,
USA).
Análisis estadístico
Los datos se ordenaron en tablas de contingencia
para variables cualitativas de 2x2, con el fin de comparar
proporciones y determinar la relación entre las variables
en estudio. Se establecieron como variables categóricas
la Presencia/Ausencia de virus en abejas VS
Presencia/Ausencia del ácaro en la colmena. Se utilizó
el Test exacto de Fisher's (α=0,05; n=20). La
información fue analizada en el programa GRAPHPAD
8.0.
RESULTADOS Y DISCUSION
Infestación con Varroa destructor
En el primer periodo, verano de 2015, el 100 % de
las colmenas mostró presencia del ácaro. Los valores de
infestación variaron entre 1,9 % y 33,4 %, con un nivel
medio de infestación del 11,85 %. Incluso la colonia con
mayor porcentaje de infestación (33,4 %) presentó
abejas con alas deformadas y en muñón. En el otoño
siguiente, la prevalencia del ácaro disminuyó en un 90
% después del tratamiento con cumafós, presentando las
colmenas un valor medio de 0,15 % de nivel de
infestación (entre 0 % y 3 %). En invierno no se detectó
el ácaro y en verano de 2016 se encontró en el 60 % de
las colmenas con una tasa de infestación media del 1,03
% (entre 0 % y 3,3 %).
Detección viral
En las abejas melíferas se detectaron DWV, BQCV,
SBV, ABPV, IAPV, CBPV. La figura 1 muestra el
porcentaje de colonias en las que se detectó la presencia
de agentes virales y ácaros. Se analizaron un total de 38
muestras de ácaros: 20 verano 2015, 6 de otoño 2015 y
12 de verano 2016. En muestras de verano 2015, se
detectó la presencia del virus DWV en ácaros y abejas
Figura 1. Porcentaje de colonias en las que se detectó presencia de virus de la parálisis aguda (ABPV), el virus de la parálisis crónica
(CBPV), el virus de las celdas reales negras (BQCV), virus de las alas deformadas (DWV), virus de la cría ensacada (SBV), virus de
la parálisis aguda Israelí (IAPV) y del ácaro Varroa destructor desde verano de 2015 al verano de 2016
Fluctuación de la prevalencia viral en relación a la infestación por Varroa destructor
7 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
en 6 colonias, datos coincidentes con lo descrito por
Ongus (2006). El SBV también fue detectado en
simultáneo en una colonia en muestras de ácaros y
abejas de verano 2015. En las muestras de otoño, se
detectó DWV en ácaros, pero no en la muestra de abejas.
Para los virus ABPV, IAPV, CBPV, BQCV y SBV,
el análisis estadístico no mostró diferencias
significativas (p>0,05), lo que indica que no habría
asociación entre la presencia del ácaro y de virus en las
colonias. Con respecto a la detección de ABPV, si bien
el estadístico utilizado no fue significativo (Figura 2), es
llamativa la aparición de este virus durante el otoño e
invierno en el 40 % y 60 % de las colonias,
respectivamente (Figura 1), aún con baja o nula
infestación de V. destructor, lo que sugiere otras rutas
de infección para este virus (Yañez et al., 2020;
Beaurepaire et al., 2020).
Para el caso de DWV, el estadístico fue significativo
lo que indica que existe una dependencia de la presencia
del virus y del ácaro en las colonias. Con el objetivo de
identificar una posible relación entre el nivel de
infestación del ácaro y la presencia de DWV en las
colonias, se realizó un agrupamiento de variables y un
segundo análisis considerando dos niveles de
infestación del ácaro. Un nivel bajo cuando la
prevalencia de ácaros (% Infestación de cada colonia)
fue menor que 1 % y un nivel alto cuando fue mayor que
1 %, valor de corte en el que se recomienda el
tratamiento (Dietemann et al., 2013). Con este
agrupamiento se generó una nueva tabla de contingencia
de 2X2 y se analizó con el test exacto de Fisher. El
resultado obtenido mostró una diferencia altamente
significativa (p=0,0055) entre el nivel de infestación del
ácaro y la presencia de este virus en abejas. En términos
porcentuales, el 81,82 % de las colonias con alto nivel
de Varroa mostró presencia de DWV en abejas y el
88,89 % de las colonias con nivel bajo del ácaro mostró
ausencia de DWV (Figura 3).
En el presente trabajo observamos que la mayoría de
los virus estudiados, se detectan en las abejas melíferas
independientemente de la presencia de V. destructor. En
particular, el DWV fue el único que presentó una
Figura 2. Detección del virus de la parálisis aguda (ABPV) en colonias de Apis mellifera infestadas o no con Varroa destructor.
Figura 3. Detección del virus de las alas deformes (DWV) en relación al nivel de infestación de Varroosis en colonias de Apis mellifera.
M. Salina et al.
8 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
asociación directa con el grado de infestación del ácaro,
resultado coincidente con el estudio de Mondet et al.
(2014), quienes tampoco detectaron DWV en ausencia
de ácaros. Al final del ensayo, aumentó el porcentaje de
infestación de ácaros y se detectó DWV nuevamente.
Estos resultados, podrían estar relacionados con la
infección de DWV que se produce en el ácaro, lo que
podría admitir un modelo sobre cómo la alimentación de
ácaros puede influir en el título de DWV en abejas
melíferas. A su vez, nuestros resultados son consistentes
con las observaciones reportadas por Annoscia et al.
(2019), quienes afirman que los niveles de infección
viral más altos están vinculados a la replicación activa
del virus dentro del ácaro infectado. Tal como lo afirma
Giacobino et al. (2016), nuestros resultados respecto a
DWV concluyen que V. destructor juega un papel
importante en su transmisión.
Para el resto de los virus analizados, la presencia-
ausencia de ácaros no presentó relación con las
infecciones virales. Para el caso de SBV, el otro virus
detectado en Varroa, también se podría relacionar con
su alto porcentaje de detección en colonias infestadas
por el ácaro. Sin embargo, en las etapas sucesivas se
detectó independientemente de la presencia de ácaros.
El BQCV se encontró en mayor cantidad al inicio del
estudio y luego se mantuvo en un bajo porcentaje. Esto
podría explicarse, al igual que para el caso de DWV y
SBV, por la presencia de un reservorio en polinizadores
silvestres que mantenga estos virus en el ambiente
(Susevich et al., 2021). Compartir el entorno con otros
insectos puede hacer variar las infecciones virales: hay
especies simpátricas que comparten virus que
originalmente fueron descritos en la abeja melífera
(Dalmon et al., 2021). Otros virus como ABPV no se
detectaron en las muestras de ácaros, sin embargo,
aumentaron su porcentaje en ausencia de este posible
vector. De manera similar ocurrió para el caso de IAPV
y CBPV, que su presencia no se relacionó con las
variaciones en el porcentaje de infestación por Varroa.
En este sentido, las infecciones virales pueden
propagarse entre colonias incluso con poca carga de
ácaros (Francis et al., 2013).
Además de la varroosis, otras situaciones de estrés
como clima desfavorable, pesticidas y prácticas de
manejo inadecuadas pueden influir sobre el estado
nutricional de las colmenas o, la infección por otro
patógeno como Vairimorpha sp., podrían causar
inmunosupresión deviniendo en infecciones virales y
viéndose reflejado en fluctuaciones respecto a la
prevalencia viral (Molineri et al., 2017a). La influencia
de factores no controlables podría explicar la aparición
de la variabilidad de ciertos virus en relación al grado de
infestación.
Por lo tanto, la ausencia de una relación lineal entre
la detección de SVB, BQCV, ABPV, IAPV y CBPV y
la infestación por Varroa podría deberse a la presencia
de estos virus en otros polinizadores y no polinizadores
con los que las abejas melíferas comparten el ambiente.
En este posible escenario, los virus pueden propagarse
con mayor facilidad y, por lo tanto, el título detectado en
las colonias no estar correlacionada con el porcentaje de
Varroa (Molineri et al., 2017a).
En Argentina se ha demostrado la dispersión de virus
de abejas melíferas a otras especies de insectos
polinizadores y no polinizadores que conviven en el
ambiente (Salina et al., 2021), tal es el caso de abejorros,
abejas sin aguijón, Xylocopa augusti, avispas, hormigas
y Nezara viridula (Susevich et al., 2021). Por lo tanto,
las diferencias ecológicas que se presentan entre las
diferentes especies pueden estar relacionadas con la
prevalencia de las infecciones virales en las abejas
melíferas.
El hecho de que el virus de las alas deformadas haya
sido el único que presentó una correlación con el
porcentaje de infestación de Varroa, puede deberse a
que el ácaro es un vector biológico de DWV ya que el
virus replica en él (Yañez et al., 2020).
Por lo expuesto, tal como afirma Molineri et al.
(2017a) en su trabajo, consideramos que la prevalencia
de los virus presentes en nuestra región es multifactorial,
ya que puede deberse a varias causas entre las que se
destacan la condiciones climáticas y medioambientales
y las co-infecciones con otros patógenos como
Vairimorpha sp. Debido a que se ha detectado la
presencia de DWV, SVB y BQCV en polinizadores
silvestres, Bombus atratus (Álvarez et al., 2017) y X.
augusti (Lucia et al., 2014) las fluctuaciones en las
infecciones virales presentes en nuestros estudios
pueden deberse a la existencia de otras vías de
transmisión viral con otros insectos polinizadores y no
polinizadores con quienes comparten el ambiente y
recursos. Cuando la abeja melífera infectada visita las
flores como fuente de alimento (Bodden et al., 2019),
puede dejar partículas virales en su superficie facilitando
la transmisión de estos patógenos (Dalmon et al., 2021).
Los virus SBV, BQCV y DWV han sido detectados en
gránulos de polen demostrando una mayor transmisión
a abejas no infectadas (Dalmon et al., 2021). Estos
hechos evidencian la dispersión de los virus en el
ambiente de los insectos.
CONCLUSIONES
En este trabajo fue demostrada una relación directa
Fluctuación de la prevalencia viral en relación a la infestación por Varroa destructor
9 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
entre V. destructor y el DWV. A medida que la
infestación por el ácaro aumenta en las colonias,
mayores son las probabilidades de que estén infectadas
con DWV y a menor infestación menor probabilidad de
detectar el virus. Estas evidencias realzan aún más la
importancia de un correcto control de este ectoparásito.
No se encontró relación entre los virus restantes y la
presencia del ácaro, lo que indica que aún faltan
descifrar las vías de dispersión de estos agentes y el rol
que cumplen otros polinizadores e insectos asociados a
las colonias. Futuros estudios permitirán identificar los
factores de riesgo asociados a la presencia de virus y su
relación con otros patógenos para profundizar en el
conocimiento de los mecanismos de dispersión viral y
lograr con ello diseñar alternativas para el manejo viral.
FINANCIAMIENTO
Este trabajo fue financiado por la Agencia Nacional
de Promoción Científica y Tecnológica (ANPCyT) a
traves de convocatoria Proyectos de Investigacion
Cientifica y Tecnologica (PICT) 2017 1046.
DECLARACIÓN DE CONFLICTO DE
INTERESES
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
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Derechos de Autor (c) 2023 Marcos Salina, Maricel Vega, María E. Bravi, Bárbara Bais, Hernán Sguazza
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EUNK - Revista Científica de Abejas y Apicultores
Editorial EUNK
www.eunk.org
ISSN en línea: 2953-3740
Volumen 1 (2022), Número 2
https://doi.org/10.52559/eunk.v1i2.30
ARTÍCULO ESPECIALIZADO
12 Julio - Diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología,
ecología y control en la región
Giselle Fuentes 1,2, Azucena Iglesias1, 2, Giulia Mitton1, 2, Facundo Ramos1, 3, Constanza Brasesco1, 2 y Matías Maggi1, 2
1 Instituto de Investigaciones en Producción Sanidad y Ambiente (IIPROSAM), Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de
Mar del Plata, Centro Científico Tecnológico Mar del Plata, CONICET. Centro de Asociación Simple CIC PBA, Mar del Plata, Argentina.
2 Centro de Investigación en Abejas Sociales, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata,
Argentina.
3 Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica (ANPCyT), Mar del Plata, Argentina.
E-mail de contacto: gisellefuentes07@gmail.com
Recibido: 14 noviembre 2022; aceptado: 29 diciembre 2022; publicado: 31 diciembre 2022
Resumen
El ectoparásito de Apis mellifera, Varroa destructor, es uno de los principales problemas para la apicultura mundial. La siguiente
revisión indaga en investigaciones relacionadas con la parasitosis, con principal énfasis en los estudios llevados a cabo en
Latinoamérica. Desde los primeros registros de la parasitosis y hasta la actualidad, se presenta una recopilación de la biología,
ecología, virus asociados a Varroa, mecanismos de control con acaricidas de síntesis y resistencia a los mismos, así como la
interacción del ácaro con abejas de linajes africanos. Finalmente, se integra y discute la relación de los conocimientos en el área con
la actividad apícola y los mecanismos actuales de control natural.
Palabras clave: Varroa destructor, Apis mellifera, abejas africanizadas, acaricidas.
Varroa destructor in Latin America: an introduction to biology, ecology and control in the
region
Abstract
Varroa destructor is the ectoparasite of Apis mellifera that causes one of the main problems for beekeeping worldwide. The following
review summarizes research related to parasitism, mainly those developed in Latin America. Since the first records of parasitosis to
the present, a compilation of the biology, ecology, viruses associated with Varroa, control mechanisms with synthetic acaricides and
resistance to them is presented, as well as the interaction of the mite with bees of African lineage. Finally, the relationship of
knowledge in the area with beekeeping activity and current natural control mechanisms is integrated and discussed.
Keywords: Varroa destructor, Apis mellifera, africanized bees, acaricides.
INTRODUCCIÓN
Originalmente llamado Varroa jacobsoni, y
actualmente conocido como Varroa destructor
(Anderson & Trueman, 2000), este ectoparásito de Apis
mellifera ha sido involucrado en el declive poblacional
observado en las colonias de abejas manejadas por el
hombre en los últimos años (Le Conte et al., 2010). Esta
consideración en cuanto a sus consecuencias para la
apicultura, son el resultado, inicialmente, del éxito en
la dispersión a nivel mundial de este parásito.
Varroa destructor fue reportado por primera vez en
1949 en el sureste de Asia. Allí ocurrió un salto desde
su hospedador natural Apis cerana hacia la abeja
Giselle Fuentes et al.
13 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
europea A. mellifera. Se cree que este evento ocurrió
debido al transporte de colonias de A. mellifera al este
de Rusia o al lejano Oriente en la primera mitad del
siglo XX (Oldroyd, 1999), permitiendo la propagación
del parásito y la infestación del nuevo hospedador.
Posteriormente, la eventual dispersión a nivel mundial
no demoró en ocurrir registrándose al ácaro en
Pakistán, Japón, China, Bulgaria, Paraguay, Alemania
y Estados Unidos entre los años 1952 y 1987
(Rosenkranz et al., 2010). Los reportes del ácaro en
diferentes regiones del mundo se siguen registrando
hasta la actualidad: Canadá (1989), Gran Bretaña
“Reino Unido” (1992), Nueva Zelanda (2000), Irlanda
(2001), Hawaii (2007), Madagascar (2010), Mauritius
(2014), La Reunión “Océano Indico” (2017), y Fiji
(2018). Así, a lo largo de siete décadas, el patrón global
de migración de V. destructor deja en evidencia el papel
del comercio mundial de abejas manejadas por el
hombre en la propagación del ácaro, como también la
falla en las medidas preventivas de leyes
internacionales (o el cumplimiento efectivo de éstas,
cuando existen), entre otras variables (Sammataro et
al., 2000). Hoy podemos hablar de escasos sitios libres
del ácaro, como las Islas Chatham de Nueva Zelanda;
la isla y la región continental aislada del extremo norte
de Terranova y Labrador en Canadá, la Isla de Man en
el Reino Unido, y algunas otras regiones aisladas. De
éstos, la isla de Man y Australia, lograron eliminar
exitosamente los eventos de propagación detectados en
su territorio (Peck, 2021). Recientemente, Australia se
vio alertada por la presencia de Varroa en colmenares
testigo dispuestos estratégicamente para detectar de
forma temprana la llegada de enfermedades de las
abejas que suelen acceder a través de enjambres que se
aposentan en barcos. Este hecho ocurrido en el puerto
de Newcastle, norte de Sídney, se intenta controlar
actualmente decretando zonas de exclusión y
eliminando las colmenas afectadas
(https://apiculturaymiel.com).
V. destructor EN LATINOAMÉRICA
Latinoamérica, luego del primer registro en
Paraguay (Rosenkranz et al., 2010), Varroa se registró
en Argentina en 1976 (Montiel & Piola, 1976) y luego
en 1978 en Uruguay (Invernizzi et al., 2011). Tres años
más tarde ocurrió la introducción del ácaro desde
Paraguay a Brasil (De Jong et al., 1982) y, recién luego
de la década de 1990, se registró en Chile y Venezuela
(Principal et al., 1991; Casanova & Perruolo, 1992). En
varias regiones originalmente libres de la enfermedad,
la vigilancia rigurosa y sensible a las invasiones del
ácaro fueron insuficientes o nulas, por lo que se estima
que sus primeros reportes podrían ser de algunos años
posteriores a la llegada del ácaro a la región (Peck,
2021).
En América del Sur, la presencia de Varroa se
relaciona directamente con la pérdida de colonias,
siendo Argentina, Chile y Uruguay los países más
afectados (Maggi et al., 2013; 2016; Antúnez et al.,
2015). En estos países, las mayores pérdidas se
presentan en climas fríos y templados, y en híbridos de
abejas de razas europeas. Los análisis de prevalencia de
Varroa en Chile, Uruguay y Argentina indicaron un
porcentaje de más del 70% en 2013 (Maggi et al.,
2016). Al mismo tiempo, en Santa Fe, Argentina, se
comenzaban a considerar factores atenuantes como la
mala nutrición, las condiciones climáticas y las reinas
viejas (Giacobino et al., 2014). A fines de la década de
1990, se detectaron pérdidas invernales asociadas al
ácaro en diferentes regiones de América Latina
(Eguaras & Ruffinengo, 2006; Invernizzi et al., 2011;
Maggi et al., 2013), lo que provocó un cambio en la
forma de tratar la enfermedad, ya que previamente las
infestaciones se controlaban utilizando principalmente
acaricidas sintéticos, con una sola cura al año, o incluso
sin tratamiento con acaricidas (Eguaras & Ruffinengo,
2006; Invernizzi et al., 2011). Si bien en varios países
se fueron implementando y desarrollando planes de
acción a medida que se producía la propagación de
Varroa, la mayoría de las colonias colapsaron luego de
la infestación, por lo que los apicultores se vieron
obligados a desarrollar pautas de manejo que se fueron
regulando y actualizando conforme se iba aprendiendo
más sobre este parásito (Peck, 2021).
En la actualidad, el nuevo paradigma del control de
V. destructor no se basa en eliminar por completo a los
ácaros, sino en reducir su impacto sin dañar a las abejas
melíferas. Esto se logra a través de diferentes
estrategias desarrolladas en un manejo integrado de
plagas (MIP) orientado al ácaro y que busque un
enfoque holístico centrado en la comprensión completa
de la biología de V. destructor y la estrecha relación con
su hospedador (Vilarem et al., 2021). A este escenario,
debemos sumarle también el conocimiento del
ambiente donde se está manejando la interacción
“ácaro/abeja”. A modo de ejemplo, será diferente un
MIP para V. destructor en un ambiente de escasa
floración que en otro con elevada floración, donde la
colonia estará sujeta a un menor estrés nutricional. Por
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
14 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
último, se debe tener presente que la apicultura depende
de la presencia de diversos recursos nutricionales para
la abeja melífera a escala de paisaje (de Groot et al.,
2021) y, si tenemos en cuenta que la apicultura y la
polinización tienen un valor económico de miles de
millones de dólares en todo el mundo (Gallai et al.,
2009), es importante considerar la interacción con otras
actividades económicas como la agricultura y el uso del
suelo. En Argentina, por ejemplo, la intensificación de
la agricultura industrial basada en la liberación de soja
transgénica en 1996, ha impactado negativamente en el
rendimiento y la producción de miel. Desde entonces,
la expansión del área cultivada con soja se ha ido
correlacionando con la disminución del rendimiento
promedio de miel. Como consecuencia, los valores de
su producción actualmente son menores a la mitad del
máximo alcanzado al comienzo de este período (de
Groot et al., 2021). Considerando a Argentina el país
con mayor número de colmenas del hemisferio sur,
posicionada como primer exportador y tercer productor
(Blengino, 2014) que destina el 95% de su producción
a la exportación abasteciendo principalmente a Estados
Unidos, Alemania y Japón (SENASA, 2019), la
actividad apícola puede ser vulnerada no sólo por las
patologías, climas y mal manejo de plagas sino también
por los cambios en las actividades agroeconómicas del
país.
CICLO DE VIDA
Muchos años de investigación han permitido
conocer al detalle la sincronicidad del ciclo de vida de
Varroa con el ciclo de las abejas y las particularidades
del ácaro que lo hacen reproductivamente tan exitoso.
El ciclo de vida de V. destructor se divide en dos
etapas (Figura 1). La etapa conocida tradicionalmente
como forética, actualmente llamada de dispersión
(Villarem et al., 2021), es la fase donde los ácaros se
encuentran sobre el cuerpo de las abejas adultas,
desplazándose y alimentándose de sus cuerpos grasos
(Kuenen & Calderone, 1997; Ramsey et al., 2019).
Estructuralmente, las hembras adultas de V. destructor
presentan el cuerpo aplanado dorso-ventralmente, lo
que les permite esconderse entre los tergos de las
abejas. Presentan sus piezas bucales modificadas para
penetrar la cutícula de la abeja y alimentarse. Durante
la etapa de dispersión, permanecen sobre las abejas
adultas durante un período variable de tiempo, desde
unos pocos días hasta varias semanas (Kuenen &
Calderone, 1997), tiempo suficiente para que se
produzca la activación del ovario y maduración de los
espermatóforos (Traynor et al., 2020). El fin de este
periodo depende de la temporada y la disponibilidad de
cría en las colonias. La segunda etapa, llamada fase
reproductiva, comienza cuando el ácaro hembra ingresa
a una celda de cría de obrera o de zángano cuando faltan
entre 15 y 20 horas para que dicha celda sea operculada
por las obreras (Boot et al., 1993). Una vez en el
interior de la celda, se esconden de las abejas nodrizas
sumergiéndose en el alimento líquido restante de la
cría, dejando los peritremas modificados sobresalir
como un tubo de la superficie del fluido para respirar
(Donzé & Guerin, 1997). La hembra invasora perfora
el cuerpo de la pupa de abeja con sus quelíceros, y este
Giselle Fuentes et al.
15 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
orificio permanece abierto debido a los anticoagulantes
de la saliva del parásito y la supresión de los procesos
de curación (Becchimanzi et al., 2020; Traynor et al.,
2020). El orificio sin cicatrizar dejará disponible el
acceso al alimento para sus futuras crías. Luego de
algunas horas, comienza la ovogénesis (Rosenkranz &
Garrido, 2004) y la hembra que ingresó grávida a la
celda, pone el primer huevo 60 horas luego de que la
celda haya sido operculada. La primera cría en nacer es
siempre macho (haploide) y las posteriores, hembras
(diploides). Estas crías de Varroa pasan por varios
estadios: huevos-larvas, protoninfa ambulatoria,
protoninfa inmóvil, deutoninfa ambulatoria, deutoninfa
inmóvil y adulto (Martin, 1994). Una vez alcanzada la
etapa adulta, se producen múltiples eventos de
apareamiento entre hermano y hermanas, en caso de
infestación única (Donzé et al., 1996), o entre
individuos no emparentados, cuando una misma celda
ha sido infestada inicialmente por más de una hembra
madre (Beaurepaire et al., 2017). Una vez que la abeja
emerge de la celda, con ella también lo hacen los ácaros
hembra nacidos en su interior y la o las madres
fundadoras, mientras el macho que había nacido
primero, muere (Kraus, 1994). Así, la siguiente
generación de ácaros emerge y comienza una nueva
etapa de dispersión o reproducción.
En Sudamérica, los estudios sobre parámetros
reproductivos de V. destructor son fragmentados. En
Argentina, se estudió la variación en los niveles de
reproducción según las estaciones del año,
observándose mayor reproducción del parásito en
primavera y gran proporción de hembras no
reproductivas en el otoño previo (Marcangeli et al.,
1992). Además, se ha comprobado que la distribución
dentro de la colmena no es uniforme, encontrándose
zonas con alta concentración de parásitos y zonas libres
de ellos (Eguaras et al., 1994; Marcangeli, 1994). En
Costa Rica, un estudio exhaustivo permitió determinar
los tiempos de alimentación de los ácaros según el
estadio de las larvas de abejas, hasta incluso las
preferencias por las zonas de defecación de los ácaros
coincidente con la zona anal de las larvas (Calderón et
al., 2009). Considerando la amplia diversidad de climas
y ambientes en Latinoamérica, es importante poder
ampliar y actualizar estas investigaciones en otros
puntos de la región para tener un mejor panorama sobre
las poblaciones de ácaros infestando colonias de abejas.
FACTORES QUE INFLUYEN EN EL ÉXITO
DE LA INFESTACIÓN
Si bien en una colonia la disponibilidad de larvas a
parasitar es un factor importante en el crecimiento
poblacional de Varroa, no es el único factor influyente
(Garrido et al., 2003). La cría de zánganos, en
comparación con la cría de obreras, es preferida e
infestada por un mayor número de ácaros (Boot et al.,
1993). Esto se debe, entre otras cosas, a la forma de la
celda de zánganos; la cual es más grande y profunda
que la de las obreras. Además, son operculadas tiempo
después que las de obreras, aumentando la posibilidad
de que un ácaro se acerque e ingrese a estas celdas de
mayor superficie (Goetz & Koeninger, 1993; Boot et
al., 1995). En Argentina, un estudio mostró una
correlación positiva entre el ancho de la celda y la tasa
de invasión de Varroa tanto para celdas de zánganos
como de obreras; además, se encontró que los ácaros
madre infértiles eran más frecuentes en las celdas más
pequeñas (Maggi et al., 2009). En Costa Rica, se
demostró que un alto porcentaje de ácaros que no se
reprodujeron en celdas de obreras, lo hicieron
exitosamente luego de ser transferidos a celdas con cría
de zánganos, demostrando lo esencial que es este tipo
de cría para el desarrollo y crecimiento de V. destructor
en colonias de abejas africanizadas (Calderón-Fallas,
2019). Por otro lado, la decisión de invadir o no una
celda, está influenciada por sustancias químicas
volátiles que los ácaros perciben de la larva contenida
de la celda (Boot et al., 1994; Rickli et al., 1994). Estos
compuestos volátiles podrían estar relacionados con la
preferencia de Varroa hacía las celdas de panales viejos
por sobre los panales de cría recién construidos
(Piccirillo & De Jong, 2004). El éxito reproductivo de
Varroa está influenciado, además, por el tiempo de
desarrollo de la cría, el comportamiento higiénico, el
comportamiento de acicalamiento, la capacidad
reproductiva y el genotipo de los ácaros (De Guzmán et
al., 2007).
ENFERMEDADES ASOCIADAS A Varroa
destructor
A nivel poblacional, en colonias altamente
infestadas por Varroa, es evidente la reducción de
abejas adultas, el reemplazo de reinas, la presencia de
abejas arrastrándose frente a las colmenas (Hung et al.,
1995), y una marcada reducción en el peso de las abejas
infestadas recién emergidas (De Jong et al., 1982;
Beetsma et al., 1989). Además, puede verse reducida la
capacidad reproductiva de la colonia ya que
disminuyen significativamente las chances de
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
16 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
apareamiento de los zánganos que fueron parasitados
por Varroa durante su desarrollo en comparación con
las de los zánganos de colonias no infestadas (Villa et
al., 2009). Varroa destructor inocula una amplia
variedad de microorganismos mientras se alimenta de
las abejas a las cuales parasita (Gisder & Genersch,
2021). Considerable evidencia demuestra que las
colonias infestadas por el ácaro eventualmente
colapsan como resultado de infecciones secundarias, y
de éstas, los virus activados y transmitidos por el ácaro
son los más importantes (Ball, 1996). Además, V.
destructor puede inducir la inmunosupresión de su
hospedador, lo cual potenciaría las infecciones de los
virus (Yang & Cox-Foster, 2007). Por lo tanto, en
colonias con altas tasas de infestación por Varroa, estos
virus se vuelven infectivos y prevalecen en forma
latente (Ball, 1989).
Aunque las barreras físicas y químicas
generalmente evitan que los patógenos ingresen al
cuerpo de la abeja, los patógenos ocasionalmente
atraviesan estas defensas y comienzan a multiplicarse.
Cada vez que estas barreras físicas y químicas se
rompen, las abejas melíferas pueden protegerse
activamente de la infección empleando una respuesta
inmunitaria innata que representa una segunda línea de
defensa y ocurre inmediatamente después de la
infección (Evans et al., 2006; Chen & Siede, 2007). En
este sentido, los virus agravan la situación de la colonia
de abejas con presencia de Varroa, y cuanto mayor sea
la infestación, mayores serán las cargas virales a las que
la colonia debe enfrentarse (Carreck et al., 2010). El
virus de las alas deformes (DWV), por ejemplo, causa
deformidades en las alas de las abejas al impedir su
incremento de volumen normal durante las últimas
etapas del desarrollo en la celda. El virus de las celdas
reales negras (BQCV) afecta a las reinas en desarrollo,
cuyas paredes de la celda y pupas oscurecen, y mueren
posteriormente. Los virus de la parálisis, como el virus
de la parálisis lenta de las abejas (SBPV), el virus de la
parálisis crónica de las abejas (CBPV) y el virus de la
parálisis aguda de las abejas (ABPV), causan diversos
grados de parálisis o letargo en las abejas muy
infectadas, lo que conduce a su muerte prematura. El
virus de la cría ensacada (SBV) afecta a las larvas de A.
mellifera, mientras que el virus Kashmir de la abeja
(KBV) debilita la capacidad de las abejas para hacer
frente a otros microbios patógenos (Anderson, 1995).
Además, V. destructor crea las condiciones ideales
dentro de una colonia para el desarrollo del hongo
patógeno Ascosphaera apis, agente causal de la cría
yesificada (Puerta et al., 1990).
La detección de estos virus es muy importante para
el control del estado sanitario de los apiarios. En
Argentina, a la fecha, se han detectado 10 virus que
afectan a las abejas, de los cuales DWV; SBV; ABPV
y CBPV entre otros, son transmitidos por ácaros (Salina
et al., 2021). Recientemente se detectaron variantes las
variantes A y B del virus de las alas deformes en las
mismas muestras de abejas adultas de colonias de
Argentina (Brasesco et al., 2020). En Colombia, un
estudio reciente reveló la prevalencia de solo cuatro
virus asociados a Varroa (DWV 19,88 %, BQCV 17,39
%, SBV 23,4 % y ABPV 10,56 %) (Tibatá et al., 2021).
En Uruguay están presentes los virus DWV, CBPV,
SBV y BQCV de amplia distribución en el mundo
(Antúnez et al., 2005; 2006). En Brasil se han
identificado los virus DWV, ABPV, BQCV, IAPV,
SBV y VDV-1 (Chagas et al., 2019). Recientemente en
Ecuador, se encontraron infecciones simples y
coinfecciones con ABPV y SBV, y se detectaron los
virus BQCV y DWV por primera vez (Bravi et al.,
2020).
FORMAS DE TRANSMISIÓN DE LOS VIRUS
Las amplias interacciones sociales entre individuos,
el estrecho contacto físico, y la estructura genética
homogénea, hacen que las colonias de abejas sean
especialmente vulnerables a la infección y transmisión
de virus (Chen et al., 2006; Chen & Siede, 2007). La
forma en que estos patógenos se transmiten
naturalmente están bien estudiadas; puede ocurrir de
forma vertical, de la reina a su descendencia o cuando
una colonia enjambra, y, tanto las abejas que
permanecen como las que se marchan, se encuentran
altamente infestadas por ácaros. La forma de
transmisión horizontal, específicamente a través de un
vector como Varroa, se puede dar por robo de miel
entre colmenas no relacionadas y/o por deriva de abejas
infestadas que logran ingresar al nido de otra colonia.
En el primer caso, la trasmisión de los virus asociados
puede darse tanto si el foco de Varroa se encuentra en
la colonia pillada o pilladora. Por ejemplo, cuando una
colonia está altamente infestada por ácaros, las cargas
virales aumentan debido a que Varroa se establece
como vector biológico y mecánico de ciertos virus; el
debilitamiento de la colmena crea el escenario ideal
para que abejas de colonias vecinas ingresen a robar
miel y se infesten (Peck, 2021). Algunas hipótesis de
Giselle Fuentes et al.
17 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
transmisión no probadas concluyentemente incluyen
transmisión sexual entre zánganos y reinas durante el
apareamiento (Mortensen & Ellis, 2018) y la
transmisión indirecta por flores en el campo (Pettis et
al., 2003). En línea con esto, se ha detectado la
presencia del DWV en muestras de polen de plantas
nativas de EEUU, y se lo ha descrito como un virus
asociado al polen de diversas plantas con la
potencialidad de ser transmitido a colonias susceptibles
vía polen infectado (Fetters et al., 2022). Por otro lado,
algunas prácticas de manejo de los apicultores podrían
ser fuente de propagación de la infestación, como el
saneamiento deficiente, cuestiones de manipulación
entre colmenas como traslado de abejas y trasplante de
marcos de huevos, crías o miel, como también
mantener distancias insuficientes entre colmenas para
evitar la ocurrencia de deriva y eventual transmisión de
ácaros (Peck & Seeley, 2019).
CONTROL
En la década de 1970, los apicultores comenzaron a
utilizar acaricidas de síntesis para el control del ácaro
(Marchetti et al., 1984). La preferencia por estos
pesticidas surge debido a su fácil aplicación, bajo costo
y alta efectividad (Eguaras & Ruffinengo, 2006). Sin
embargo, la utilización de tratamientos químicos puede
provocar algunas consecuencias indeseables como
toxicidad para las abejas (Johnson et al., 2009),
residuos en los productos de la colmena (Mullin et al.,
2010), y favorecer la propagación de mutaciones de
resistencia contra estos acaricidas cuyo uso excesivo
los vuelve obsoletos al disminuir la capacidad de
controlar las infestaciones de Varroa (González-
Cabrera et al., 2018; Mitton et al., 2021; 2022). Los tres
principios activos y los principales acaricidas duros
utilizados para el tratamiento contra V. destructor son
los piretroides tau-fluvalinato y flumetrina, el
organofosforado cumafós y la formamidina amitraz.
Sus modos de acción son bien conocidos actualmente.
El tau-fluvalinato cambia la cinética del canal de sodio
dependiente de voltaje, haciendo que la membrana
axonal permanezca despolarizada e induciendo la
parálisis del ácaro (Wieczorek et al., 2020). El cumafós
actúa como un inhibidor de la acetilcolinesterasa e
impide la señalización nerviosa (Fukuto, 1990;
Belzunces et al., 2012). Por último, el amitraz tiene un
efecto tóxico al interactuar con los receptores de
octopamina involucrados en el sistema nervioso de los
insectos (Evans et al., 1980) e inhibe la
neurotransmisión conduciendo a la parálisis (Dudai et
al., 1987) (Figura 2).
En América del Sur, algunas investigaciones
dejaron en evidencia el dramático efecto negativo que
afecta la supervivencia de colonias de abejas, debido al
uso de acaricidas de síntesis que contaminan productos
apícolas, como la adulteración y contaminación de cera
(Medici et al., 2012). Las propiedades lipofílicas de
estas moléculas acaricidas facilitan su acumulación en
los productos apícolas, especialmente en la cera,
exponiendo no solo al ácaro a la sustancia acumulada,
sino también a las abejas (Hillier et al., 2013; Kast et
al., 2021). Por ejemplo, el agregado de parafina en los
panales de cría reciclados mejora la supervivencia de
las larvas debido a la disminución en la concentración
de residuos de pesticidas como el cumafós y fluvalinato
(Médici et al., 2012). Las larvas desarrolladas en base
de cera de abeja sin parafina, expuestas a mayor
Figura 2. Estructura química de los acaricidas de síntesis A) Amitraz; B) Cumafós; C)
Flumetrina; D) tau-fluvalinato.
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
18 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
concentración de residuos contaminantes, resultaron
más vulnerables a los efectos tóxicos de los acaricidas.
Por otro lado, y asociado a la presencia de acaricidas,
algunos estudios demostraron déficit locomotor
(Charreton et al., 2015) o deterioro de la memoria
olfativa (Gashout et al., 2020) en las abejas. Otra
desventaja a tener en cuenta es la incapacidad de los
acaricidas duros de llegar a las crías operculadas,
afectando al ectoparásito solo fuera del estado
reproductivo (Villarem et al., 2021).
Actualmente, los apicultores utilizan una amplia
gama de diferentes sustancias, técnicas de aplicación y
métodos para mantener controladas las poblaciones de
ácaros en las colmenas (Ruffinengo et al., 2014). Como
se señaló anteriormente, el paradigma para el control de
Varroa se basa en la aplicación de diferentes
estrategias, de las cuales se podrían destacar cuatro
puntos principales que serán abordados más adelante:
• Estrategias para reducir el crecimiento de las
poblaciones de V. destructor (métodos biotécnicos).
Estos métodos implican una serie de manipulaciones
para eliminar los ácaros de la colonia y limitar el
crecimiento de la población de parásitos (Eguaras &
Ruffinengo, 2006)
• Seguimiento y control. Esta herramienta
básica permite la detección precoz de parásitos en la
colmena antes de que se produzcan daños irreversibles.
Giacobino et al. (2016) determinaron que el monitoreo
y el tratamiento invernal pueden ser fundamentales para
controlar la población de ácaros durante el ciclo de
producción de miel.
• Tratamientos sanitarios con sustancias
toxicológicas y respetuosas con el medio ambiente.
• Búsqueda de hospedadores (abejas) tolerantes
a los parásitos.
.
RESISTENCIA A ACARICIDAS DE
SÍNTESIS
Si bien son alarmantes los efectos negativos sobre
las abejas que conlleva la acumulación de residuos
tóxicos en los productos apícolas, también lo son los
fenómenos de resistencia. Debido al gran uso de los
acaricidas de síntesis se ha generado una fuerte presión
de selección sobre las poblaciones de ácaros a estos
compuestos, lo que ha generado la aparición de
resistencia en distintas regiones del mundo (Mitton et
al., 2022). Latinoamérica no es la excepción, y se han
detectado poblaciones de ácaros resistentes a estos
compuestos debido principalmente a su uso
generalizado (Maggi et al., 2016). Han surgido a lo
largo de los años, poblaciones de ácaros resistentes a
cumafós, amitráz y flumetrina (Maggi et al., 2009;
Aldea & Rodríguez, 2014). Este proceso fue
evidenciado cuando en Argentina y Uruguay se detectó
una disminución de la eficacia del fluvalinato en zonas
donde habían sido utilizados por muchos años
(Fernández & García, 1997; Invernizzi et al., 2011,
Maggi et al., 2011; Mitton et al., 2016). En Argentina
en particular, se han reportado fenómenos de
resistencia a los acaricidas en distintas poblaciones de
Varroa a lo largo de los años (Maggi et al. 2009; Mitton
et al., 2018). También se ha demostrado que la
presencia de acaricidas en cera de abejas afecta la
susceptibilidad de V. destructor. Ha sido comprobada
la correlación positiva entre los niveles de cumafós
encontrados en cera de abejas y los índices de
resistencia a este acaricida organofosforado (Medici et
al., 2015). Los fenómenos de resistencia cruzada donde
los individuos desarrollan resistencia a más de un
compuesto, ya sea principios activos de la misma o
distinta clases química pero que presentan un modo de
acción similar (Eguaras & Ruffinengo, 2006), también
se han detectado en poblaciones de V. destructor entre
los piretroides flumetrina y tau-fluvalinato (Thompson
et al., 2002; Floris et al., 2020). En las áreas donde
estos procesos fueron identificados, se comenzó a
implementar el uso de métodos alternativos como el
cumafós y el amitraz (Elzen & Westervelt, 2002). Sin
embargo, al igual que lo ocurrido con los piretroides, se
generó nuevamente un intenso y abusivo uso de estas
moléculas para el control de Varroa, reportándose
nuevamente evidencias de resistencia (Mathieu &
Faucon, 2000; Rodríguez-Dehaibes et al., 2005).
El proceso de resistencia de los ácaros a los
acaricidas tiene sus bases en la relación entre la
genética, la estructura y la dinámica poblacional de
estos parásitos (Sakai et al., 2001; Moro et al., 2021).
Si bien a priori podría parecer que la biología
reproductiva de Varroa está regida por una intensa
endogamia, son eventualmente efectivos los eventos de
apareamiento cruzado, cuando dos o más hembras
fundadoras infestan la misma celda. Genéticamente,
ello se traduce en más loci heterocigotas (Dynes et al.,
2016). Estos eventos de coinfección ocurren durante las
temporadas de verano/otoño en zonas de climas
templados, cuando el número poblacional de Varroa es
mayor que el número de crías en la colmena y, por
consiguiente, la disponibilidad de celdas de cría
susceptibles a la infección se reduce. Esto aumenta las
Giselle Fuentes et al.
19 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
probabilidades de que dos o más hembras fundadoras
coincidan en una misma celda a infestar. Por el
contrario, durante la estación primaveral, las
infestaciones son casi exclusivamente únicas debido al
exceso de cría de abejas en comparación con el parásito
(Villarem et al., 2021). Así, la diversificación genética
del parásito es alta con una estructura dinámica a lo
largo del tiempo, ya que varía según la disponibilidad
de cría en la colonia (Beaurepaire et al., 2017). Otro
factor que contribuye a la diversificación genética de
Varroa es la transmisión horizontal mencionada
anteriormente. El cronograma estacional del
hospedador es un parámetro clave para la resistencia
genética a los acaricidas (Roush et al., 1987). Esto es
debido a que la consanguinidad aumenta la frecuencia
de homocigotos con alelos resistentes a las moléculas
incluso antes de cualquier cura. De acuerdo con la
estructura y la dinámica genética de la población, el
tratamiento debe ocurrir durante el período de
cruzamiento (Beaurepaire et al., 2017).
MECANISMOS COMPORTAMENTALES DE
RESISTENCIA AL ÁCARO POR PARTE DE LAS
ABEJAS
Las colonias de abejas presentan una elaborada
organización social. Esta característica se considera
inmunológicamente ventajosa, ya que le confiere
mecanismos especiales para defenderse de infecciones
y patógenos que les permiten mejorar la supervivencia
(Evans & Pettis, 2005). Frente a patógenos o parásitos,
los hospedadores pueden controlar su impacto
mediante tolerancia o resistencia a los mismos (Clarke,
1986). La tolerancia se define como la capacidad del
hospedador para reducir el efecto del parásito; mientras
que la resistencia se define como la capacidad del
hospedador para reducir la reproducción del parásito
(Schmid-Hempel, 2011). Así, una vez infestadas, las
abejas pueden limitar el daño causado por una carga
parasitaria determinada, o pueden atacar directamente
a los parásitos y, por lo tanto, reducir dicha carga
(Raberg, 2009). El problema potencial asociado a las
abejas tolerantes es la posibilidad de soportar una
mayor carga de parásitos y, por lo tanto, actuar como
un reservorio de parásitos para las colonias susceptibles
en los alrededores (Mitton et al., 2022)
En este sentido, los tipos de respuesta más
estudiados hacen referencia a aquellos
comportamientos descubiertos en las abejas resistentes.
Peck y colaboradores (2021) elaboraron una lista de
estos rasgos de resistencia a Varroa, los cuales son
detallados en la tabla 1.
Muchos de estos rasgos han sido estudiados en
Argentina y Uruguay comparando abejas resistentes y
susceptibles a Varroa. En ambos casos, las colonias
resistentes mostraron mayor comportamiento higiénico
Rasgo de Resistencia
Mecanismo de acción
Comportamiento
higiénico de la cría
Implica el desoperculado y la eliminación de crías enfermas o muertas que son detectadas por las obreras de la colonia
a partir de señales químicas emitidas a través de los opérculos de las celdas de cría. Este rasgo permite a las abejas
eliminar crías infectadas con una serie de patógenos.
Comportamiento
higiénico sensible a
Varroa
Describe una versión más específica del comportamiento higiénico de cría generalizado. Las abejas pueden
diferenciarse por su capacidad para detectar y eliminar crías que contienen ácaros en reproducción, lo que demuestra
un comportamiento higiénico sensible a la reproducción de ácaros, y no a la higiene generalizada de la cría.
Supresión de la
reproducción de ácaros
Originalmente descrito como un mecanismo desconocido a través del cual las abejas de alguna manera impedían que
los ácaros se reprodujeran en las celdas de cría. Investigaciones posteriores revelaron que las pupas de abejas con este
rasgo no impedían directamente la reproducción de los ácaros, sino que desoperculaban y vaciaban higiénicamente las
celdas que contenían ácaros que se reproducían, esto no ocurría en celdas con ácaros que no se estaban reproduciendo.
Acicalamiento
(Grooming en inglés)
Las abejas individuales pueden sacarse ácaros de sus cuerpos y pueden o no dañarlos en el proceso. Este es uno de los
pocos rasgos de resistencia dirigido a los ácaros en la fase forética y no en la reproductiva.
Comportamiento de
desoperculado y
operculado
Las abejas con este rasgo desoperculan las celdas infestadas de ácaros, lo que interrumpe su la reproducción y
apareamiento. En lugar de eliminar las pupas, como en las líneas higiénicas, las colonias con este rasgo vuelven a
opercular las celdas de cría y permiten que las pupas de abejas continúen desarrollándose.
Reducción del tiempo
de desarrollo
Dado que los ácaros ponen huevos a intervalos regulares mientras se reproducen en las celdas de cría, si la celda se
mantiene operculada por un período más corto, puede reducir significativamente el éxito reproductivo de los ácaros.
Abejas "sobrevivientes"
Son las poblaciones de abejas que persisten a pesar de la infestación de ácaros y sin ningún tratamiento contra los
ácaros. Los estudios de estas abejas en todo el mundo han encontrado niveles elevados de uno o más rasgos conocidos
de resistencia a los ácaros, y es posible que aún se descubran nuevos rasgos.
Tabla 1: Listado de rasgos de resistencia detallados por Peck et al. (2021).
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
20 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
y menor infestación por ácaros foréticos que las abejas
susceptibles. En Argentina, además, se observó mayor
supervivencia y población después de la invernada y
evidencia de comportamiento de acicalamiento
(Grooming en inglés) con mayores porcentajes de
ácaros atacados por las abejas en comparación a las
colonias susceptibles (Russo et al., 2020). En Uruguay,
las abejas resistentes mostraron una carga viral más
baja del virus DWV que las susceptibles (Mendoza et
al., 2020). Un estudio reciente en Uruguay también
resalta la importancia de los comportamientos de
autoacicalamiento y acicalamiento entre pares (auto y
allogrooming en inglés) que diferencian a las abejas
africanizadas de las europeas en cuanto a la resistencia
a Varroa (Invernizzi et al., 2022).
ABEJAS AFRICANIZADAS
En el año 1956, con el objetivo de establecer
colonias de abejas mejor adaptadas al clima tropical, se
introdujo en el sur de Brasil, la subespecie de abeja
melífera africana Apis mellifera scutellata (Schneider
et al., 2004). Tiempo después, ocurrió una fuga
accidental de reinas africanizadas (Kerr, 1967), que
ocasionó una de las más espectaculares invasiones
biológicas (Pinto et al., 2005), ya que sus descendientes
comenzaron un proceso de expansión por todo el
continente americano (Winston, 1992). Este proceso de
africanización, involucró el flujo de genes bidireccional
tanto materno como paterno entre las abejas melíferas
europeas y africanizadas (Pinto et al., 2005). La abeja
melífera africanizada se asemeja a A. m. scutellata en
cuanto a comportamientos defensivos y reproductivos,
la búsqueda de alimento y una alta adaptabilidad a
condiciones ecológicas tropicales (Sheppard et al.,
1999; Diniz et al., 2003). Pero una de las características
distintivas de las abejas africanizadas es que presentan
comportamientos higiénicos y de aseo que les confieren
resistencia a enfermedades (Corrêa-Marques et al.,
2000; Invernizzi et al., 2016), entre ellas, a los ácaros
Varroa. Esto puede verse reflejado en diferentes
estudios llevados a cabo en Brasil y México donde se
demuestra que las colonias africanizadas tienen
menores tasas de infestación por Varroa que los linajes
europeos (Mondragon et al., 2005; Medina et al.,
2022). Por tal motivo, luego de la expansión por
Latinoamérica, el ácaro comenzó a ser menos virulento
en las regiones tropicales y subtropicales de Argentina,
Brasil, Uruguay y Venezuela donde se encontraban
abejas africanizadas, comparado con regiones
templadas donde la ocurrencia del proceso de
africanización no era tan evidente (Casanova 2000;
Invernizzi et al., 2011). Si bien está demostrado que
con el proceso de selección resultan colonias con tasas
de infestación de V. destructor más bajas, prevalencia
y niveles más bajos de DWV y una mayor
supervivencia de colonias de invierno (de la Mora et al.,
2020), esta ventaja no debe pensarse como un tipo de
inmunidad. Un estudio en México demostró que las
abejas africanizadas también se ven afectadas
negativamente por el parasitismo de V. destructor y las
infecciones por DWV, apuntando al desarrollo de la
inmunidad celular, la integridad del ala, y el tiempo de
vida útil (Reyes-Quintana et al., 2019). La estrecha
relación con las condiciones ambientales se evidencia
por ejemplo en Argentina, cuya extensión territorial
abarca diferentes regiones climáticas de norte a sur.
Allí, las abejas melíferas africanizadas dominan en las
regiones semitropicales del norte, con una disminución
gradual de norte a sur, como resultado de la expansión
de A. m. scutellata (Porrini et al., 2022). Otro ejemplo
lo proveen los reportes de altos niveles de infestación
en las regiones frías de Brasil (Moretto et al., 1991).
Algo similar sucede en Costa Rica donde las mayores
tasas de infestación se producen en la temporada de
lluvias en comparación con la temporada seca
(Calderón-Fallas et al., 2022). Un estudio exhaustivo
que incluyó colonias de las cinco regiones apícolas de
México (Domínguez-Ayala et al., 2016), demostró que
la mayor frecuencia de haplotipos africanos se encontró
en las regiones apícolas tropicales de la costa del Golfo,
península de Yucatán, y la región de la costa del
Pacífico; mientras la menor frecuencia de haplotipos
africanos se observó en la región norte, donde
predominan los haplotipos europeos de abejas. Si bien
en un comienzo, la africanización de las abejas
melíferas resultó en un menor rendimiento de miel en
climas templados, los apicultores aprendieron a
manejarlas para reducir su impacto y hacerlas más
productivas (Guzman-Novoa et al., 2020).
En este contexto, se observan opiniones
encontradas entre los apicultores, como también son
diferencias en las maneras de tratar a las colmenas
según los niveles de infestación que atraviesen. Así,
incluso en las mismas regiones, algunos apicultores
utilizan la selección, especialmente por
comportamiento higiénico, sin recurrir al tratamiento
químico, manteniendo colonias altamente productivas
sin ningún tipo de control (Message et al., 2012). En
cambio otros, utilizan controles químicos contra V.
Giselle Fuentes et al.
21 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
País
Compuestos
Método
Trabajo
México
Acido fórmico
al 65% en colmenas
Espinosa-Montaño &
Guzmán-Novoa (2007)
México
Timol
12,5 g de timol por aplicación
25 g de timol por aplicación
En colmenas
Espinosa-Montaño &
Guzmán-Novoa (2007)
Cuba
Aceite esencial de Piper aduncum subsp. ossanum
Efecto acaricida por exposición
completa y a los vapores
Pino et al. (2011)
Cuba
Aceite esencial de Schinus molle
Se prepararon siete tratamientos (aceite
esencial + Tween 80 en concentraciones
de 5; 10; 15; 25; 50; 75 y 100%,
respectivamente) en colmenas
Huamán & Silva (2020)
Perú
Aceite esencial de Orégano (Origanum vulgare)
En colmenas
Chambi Tacca & Condori
Apaza (2016)
Honduras
Infusiones de Cymbopogon sp., Eucaliptus sp.,
Citrus aurantium y Mentha sp.
En colmenas
Cueto et al. (2020)
Argentina
Ácido oxálico
En colmenas
Martínez Fhürer & López
(2018)
Perú
Cumafós, Amitraz, Acido oxálico y Timol
Colmenas
Reyes et al. (2020)
México
Extractos de Lonchocarpus punctatus, Critonia
aromatisans, Cymbopogon citratus y Plectranthus
amboinicus
Toxicidad aguda residual en vial
Treviño Ortiz (2020)
Argentina.
Extractos de S. molle
En colmenas
Guala et al. (2014)
Ecuador
Ruta graveolens
En colmenas
Jumbo Benítez et al. (2019)
México
Extractos de Allium sativum, Laurus nobilis, O.
vulgare
En colmenas
Reina Fuentes et al. (2022)
Uruguay
Acido oxálico
En colmenas
Invernizzi et al. (2022)
Chile
Aceite esencial de lavanda y laurel
Bioensayos
Neira et al. (2004)
Chile
Aceite esencial de Austrocedrus chilensis
Bioensayos
Acuña San Martín (2015)
Costa Rica
Aceite esencial de A. sativum
En colmenas
Rivera-Hernández (2017)
Argentina
Aceites esenciales de Tagetes minuta L
En colmenas
Chamorro et al. (2011)
Chile
Aceite esencial de Eucalipto
En colmenas
Ahumada et al. (2018)
Argentina
Thymus vulgaris (tomillo), L. nobilis (laurel),
Lavandula officinalis (lavanda), Lavandula hybrida
(lavandin)
Bioensayos
Damiani et al. (2009)
Argentina
Aceite esencial de Acantholippia seriphioides, S.
molle, Wedelia glauca,
Bioensayos
Ruffinengo et al. (2005)
Argentina
Mezcla binaria de compuestos de aceites esenciales
(Timol, Felandreno, Eucaliptol, Cinamaldehído,
Mirceno y Carvacrol)
Bioensayos
Brasesco et al. (2017)
Argentina
Aceites esenciales de 4 variedades de Humulus
lupulus
Bioensayos
Iglesias et al. (2020)
Argentina
Extractos de H. lupulus
Bioensayos
Iglesias et al. (2021)
Tabla 2. Listado de algunas investigaciones con compuestos naturales para el control de Varroa destructor llevados a cabo en
Latinoamérica.
Varroa destructor en Latinoamérica: una introducción a la biología, ecología y control en la región
22 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
destructor en lugar de seguir las recomendaciones de
selección por resistencia (Maggi et al., 2016).
ACARICIDAS ORGÁNICOS
En las últimas décadas, la búsqueda de tratamientos
que no generen resistencia, no afecten negativamente a
las abejas y resulten a la vez, amigables con el medio
ambiente, ha conducido a las investigaciones por un
camino de infinitas posibilidades que involucra
alternativas naturales de todo tipo. Por ejemplo, las
aplicaciones y los usos potenciales de los metabolitos
secundarios de las plantas son muy numerosos, tanto
como de estos compuestos existen en muchas especies
de plantas de la tierra (Gurib-Fakim, 2006).
Comúnmente se aíslan de las plantas mediante la
recuperación de aceites esenciales y se utilizan en muy
diversas aplicaciones, entre ellas, como insecticidas
(Dhifi et al., 2016). Así, se han logrado obtener
diferentes medicamentos veterinarios destinados al
control de V. destructor con principios activos como el
alcanfor, eucaliptol, ácido fórmico, ácido láctico,
mentol, ácido oxálico y timol, entre otros. Estos
medicamentos han sido autorizados de acuerdo a las
normas de la Unión Europea y sin límites máximos de
residuos en alimentos de origen animal (Multinelli,
2016).
En la Tabla 2 se informan, de manera sencilla, el
desarrollo de algunas investigaciones en el control de
V. destructor en los últimos años en distintos países de
Latinoamérica, específicamente aquellas que
involucran compuestos de origen orgánico. Entre la
gran variedad de productos y alternativas, se pueden
encontrar diferentes respuestas a los aceites esenciales
de especies vegetales con antecedentes de uso como
compuestos farmacológicos o insecticidas. Por otro
lado, surgen enfoques nuevos al analizar las
características acaricidas de especies vegetales
autóctonas de cada región.
CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS
Es importante reconocer los enormes avances que
hubo en materia de comprender la dinámica de Varroa,
y su interacción con la abeja melífera y los distintos
ambientes y situaciones particulares que podemos
encontrar en Latinoamérica. Sin embargo, aún hay
regiones donde la información es escasa y fragmentada.
En este sentido, resulta de prioridad para la estos
territorios fortalecer el sistema científico-técnico
focalizado en las problemáticas vinculadas a la sanidad
apícola. La amplia variedad de climas y ambientes
complejiza esta situación, generando incluso que en un
mismo país existan diversos umbrales de tolerancia a la
varroosis impactando, en consecuencia, en los
potenciales MIP a desarrollar para V. destructor.
En contraste a lo que ocurre en Europa, en América
Latina se presenta el fenómeno de africanización en las
poblaciones de abejas. Este evento surgido en Brasil,
generó un antes y después para la apicultura de la
región. Para la interacción abeja-ácaro-ambiente, la
situación se vuelve aún más compleja, al punto de que
dependiendo del tipo de híbrido de abeja que se
considere, el tratamiento de la parasitosis es motivo de
debate. Tal es así, que existen apicultores que
consideran innecesario tratar sus colonias. Sin
embargo, otros apicultores trabajan con híbridos a los
cuales incorporan genética europea y diversos
tratamientos sanitarios. En este contexto, profundizar
las investigaciones en las variantes de interacción
ácaro/abeja resulta de importancia para los nuevos
contextos sanitarios mencionados.
En los países donde los climas son templados y los
linajes europeos de abejas prevalecen, el desmedido
uso de tratamientos con acaricidas de síntesis ha
generado fenómenos de resistencia a los acaricidas y
presencia de residuos en cera. Ante este panorama, en
los últimos años se han incrementado los estudios sobre
compuestos orgánicos con actividad acaricida frente a
V. destructor enfatizando en opciones que generen el
menor impacto a las abejas y al ambiente (Brasesco et
al., 2017; Iglesias et al., 2020).
Es importante remarcar que, al analizar la
interacción ácaro/abeja, no se debería obviar el
contexto del ambiente en el que se insertan. La abeja
melífera se enfrenta a diversos estresores en los
diferentes ambientes y, en muchos casos, bajo las
diferentes prácticas de uso de suelo que se llevan a
cabo. Por ende, además de analizar aspectos meramente
vinculados a la interacción parásito/hospedador,
dependiendo de la pregunta científica que se esté
haciendo, es importante contextualizar el sistema de
estudio en el ambiente que se inserta.
Probablemente, una de las principales debilidades
en el estado del arte vinculado a las varroosis son los
desbalances existentes en el sistema científico
tecnológico latinoamericano. Es evidente que, países
como Argentina, Uruguay, Chile, Costa Rica, México
y Brasil tienen una marcada trayectoria en el campo de
sanidad apícola y, en especial, en el control de Varroa.
Giselle Fuentes et al.
23 Julio - diciembre 2022 • Volumen 1 • Número 2
Resulta importante generar un fortalecimiento en las
capacidades científico-técnicas de otros países de la
región para poder ampliar los conocimientos existentes.
Finalmente, son los apicultores quienes deciden el
modo de manejar sus colmenas en función a sus
necesidades y recursos. Es importante poner al alcance,
tanto de pequeños como grandes productores, los
conocimientos generados en las investigaciones. De
esta manera, herramientas que promueven la
sustentabilidad de la actividad apícola, como la
selección de abejas por comportamiento higiénico y la
selección de abejas sobrevivientes para el tratamiento
contra Varroa, podrían encontrarse más
frecuentemente entre las opciones de manejo de las
colonias de A. mellifera.
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julio - diciembre 2022 eunk.org